MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019). https://doi.org/10.47193/mafis.3222019121901
CARACTERÍSTICAS AMBIENTALES Y ALGAS NOCIVAS EN UN ÁREA DE
PRODUCCIÓN DE MOLUSCOS BIVALVOS DEL CANAL BEAGLE, ARGENTINA
HUGO BENAVIDES1, NORA G. MONTOYA1, MARIO CARIGNAN1y CARLOS LUIZÓN2
1Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP),
Paseo Victoria Ocampo Nº 1, Escollera Norte, B7602HSA - Mar del Plata, Argentina
correo electrónico: hbenavid@inidep.edu.ar
2Universidad Tecnológica Nacional, Facultad Regional Tierra del Fuego,
Islas Malvinas 1650, V9420AIW - Río Grande, Argentina
RESUMEN. En diciembre de 2013 se realizó un estudio para conocer las especies de microalgas tóxicas presentes
en el área, las distintas toxinas que producen y los factores ambientales que condicionan la distribución de las comu-
nidades de fitoplancton y su estructura. Se observó una alteración en la estructura de la comunidad fitoplantónica res-
pecto al mismo período de años anteriores que indicó un retraso en las primeras etapas de la sucesión clásica. Dicho
retraso influyó en el patrón anual de formación de floraciones de especies tóxicas en el canal y, en consecuencia, en los
niveles de toxicidad de los bivalvos que normalmente se registran en esa época. El análisis de HPLC mostró escaso
número de toxinas paralizantes de moluscos que coincidió con una muy baja concentración de células tóxicas. En las
muestras analizadas se detectaron principalmente gonyautoxinas, sin presencia de toxina amnésica de moluscos. Los
resultados aportan un conocimiento más detallado del perfil tóxico de los bivalvos de interés comercial en el área, que
complementa el programa de monitoreo en curso. El análisis de los parámetros ambientales mostró que el sector inte-
rior de Bahía A. Brown es un área con circulación restringida que puede funcionar como reservorio potencial de los
estadios bentónicos de resistencia de algunos dinoflagelados, proveyendo un inóculo inicial para la formación de flo-
raciones o de eventos de toxicidad locales. La ausencia de floraciones de especies tóxicas y el bajo nivel de toxicidad
de los moluscos del área en ese período se asociaron con las inusuales condiciones climáticas que se registraron en la
región durante los meses previos, lo cual advierte sobre la necesidad de contar con un registro continuo de las variables
meteorológicas para tratar de predecir la ocurrencia de floraciones de algas nocivas en el canal.
Palabras clave: Canal Beagle, características ambientales, microalgas nocivas, perfil de toxinas.
ENVIRONMENTAL FEATURES AND HARMFUL ALGAE IN AN AREA OF
BIVALVE SHELLFISH PRODUCTION OF THE BEAGLE CHANNEL, ARGENTINA
ABSTRACT. In December 2013 a study was carried out with the objective of knowing the toxic microalgae species
present in the area, the different toxins they produce and the environmental factors that condition the distribution of
phytoplankton communities and their structure. An alteration in the phytoplankton community structure with respect to
the same period of previous years indicated a delay in the early stages of the classic succession. Said delay influenced
the annual pattern of harmful species blooms formation in the channel and, consequently, the levels of toxicity of the
bivalves normally recorded at that time of the year. The HPLC analysis showed a scarce number of paralytic shellfish
toxins that coincided with a very low concentration of toxic cells. In the samples analyzed, the toxins detected were
mainly gonyautoxins, with no amnesic shellfish toxin. The results contribute a more detailed knowledge of the toxic
profile of bivalves of commercial interest in the area that complements the ongoing monitoring program. The analysis
71
INTRODUCCIÓN
Las floraciones de dinoflagelados tóxicos ocu-
rridas en Canal Beagle en los últimos años han
causado grandes perjuicios económicos en la pes-
quería de moluscos bivalvos, obligando a impo-
ner vedas en su recolección y comercialización.
En esta región se explota comercialmente el meji-
llón (Mytilus chilensis), obtenido por recolección
o cultivo a una escala artesanal. Se estimó que el
31,9% de la producción corresponde al mejillón
de cultivo extraído en la zona de Puerto Almanza,
en la Bahía A. Brown (Bertolotti et al. 2014),
siendo considerada el área de producción más
austral del mundo. Las posibilidades para el cre-
cimiento y desarrollo regional de la actividad pre-
sentan algunas dificultades relacionadas a la alta
frecuencia de eventos tóxicos causados por el flo-
recimiento de microalgas toxicas, conocidos
como “marea roja”, los que originan vedas que
pueden inmovilizar la producción por largos perí-
odos y que habitualmente coinciden con el
momento de recolección de la cosecha (Álvarez
2012; Bertolotti et al. 2014).
Las toxinas de mayor riesgo registradas en el
Canal Beagle son las denominadas “Toxinas
Paralizantes de los Moluscos” (TPM), un grupo
de neurotoxinas originadas por dinoflagelados del
género Alexandrium, que son acumuladas en los
moluscos bivalvos por filtración. Aunque los flo-
recimientos de Alexandrium catenella fueron
registrados en la región de los fiordos chilenos en
1972 (Guzmán y Campodónico 1975; Guzmán y
Lembeye 1975), no se detectaron evidencias de
toxicidad en las costas de la Provincia de Tierra
del Fuego, Antártida e Islas del Atlántico Sur
hasta fines de 1991. En esta temporada se produjo
una intensa marea roja provocada por A. catene-
lla, registrándose niveles de toxicidad extremada-
mente elevados (127.200 µg de STX eq. 100 g-1)
(Benavides et al. 1995). Esta marea roja produjo
un gran impacto social y económico en la región,
causando varias muertes humanas, numerosas
intoxicaciones y mortandad de organismos mari-
nos. A partir de ese suceso, el florecimiento de
microalgas tóxica en la costa argentina del canal
se repitió anualmente con mayor o menor intensi-
dad. Otras especies nocivas, como algunos dino-
flagelados del Género Dinophysis, han sido
detectadas posteriormente en la región, ocasio-
nando vedas por “Toxina Diarreica de Moluscos”
(TDM) (Almandoz et al. 2011; Álvarez 2012;
Goya y Maldonado 2014). Recientemente se
detectó en el canal la presencia de Toxina Amné-
sica de Moluscos (TAM) (Krock et al. 2015;
Almandoz et al. 2017) producida por algunas
especies de diatomeas del Género Pseudo-nitzs-
chia, aunque aún no se han identificado las espe-
cies responsables. También en esta región se han
detectado, por primera vez en el país, toxinas del
grupo “espirólido” en mejillones y en muestras
naturales de fitoplancton (Montoya et al. 2012;
Almandoz et al. 2014). Los espirólidos son un
grupo de toxinas marinas producidas por algunos
dinoflagelados y conocidas como “toxinas de
rápida acción” por su inmediato efecto letal en los
bioensayos, siendo A. ostenfeldii la especie iden-
tificada como productora en el Canal Beagle. Esta
especie fue también asociada a la producción de
TPM, presentando una gran variabilidad en la
72 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
of the environmental parameters showed that the inner sector of A. Brown Bay is an area with restricted circulation that may function
as a potential reservoir for the benthic resistance stages of some dinoflagellates, providing an initial inoculum for blooms or local toxicity
events formation. The absence of toxic species blooms and the low level of toxicity of the molluscs in the area in that period were asso-
ciated to unusual climatic conditions registered in the region during the previous months, event that warns about the need to count on a
continuous record of the meteorological variables in order to try to predict the occurrence of harmful algae blooms in the channel.
Key words: Beagle Channel, environmental features, harmful microalgae, toxins profile.
producción de uno u otro grupo de toxinas de
acuerdo con su localización geográfica (Cembella
et al. 2000; Touzet et al. 2008; Kremp et al.
2009).
Entre los días 7 y 20 de diciembre de 2013, se
realizó una campaña de investigación en el área
de Canal Beagle con el objetivo de identificar las
especies tóxicas o potencialmente tóxicas presen-
tes en el plancton y los factores ambientales aso-
ciados a su desarrollo, conocer su perfil de toxi-
nas y las transformaciones que estas experimen-
tan al ser metabolizadas por organismos de dife-
rentes niveles tróficos. También se aislaron
especies de microalgas nocivas, cuyos cultivos
fueron empleados para realizar estudios auto-
ecológicos y que permitieron analizar en detalle
las características fisiológicas y químicas de algu-
nas de las especies que periódicamente ocasionan
eventos tóxicos en Canal Beagle.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se realizó en un área del sector
argentino del Canal Beagle correspondiente a la
Bahía A. Brown (54° 52,50’ S-67° 33,50’ W),
principal área de cultivo y extracción comercial
de moluscos bivalvos en la región (Figura 1).
Se realizaron 14 estaciones de muestreo en el
área de Bahía A. Brown y su sistema de drenaje
(Figura 1). Las estaciones 5, 6 y 7 se ubicaron en
la boca de la bahía, de la cuales la estación 6 fue
realizada en las proximidades de una balsa de cul-
tivo de mejillones fijada en el sector central de la
bahía. Las estaciones 8, 9 y 10 se ubicaron en el
sector central y 11, 12 y 13 en el sector interno.
También se realizaron dos estaciones entre la Isla
Upú y la Isla Waru (estaciones 17 y 18) y tres en
el Paso R. Guaraní medio (estaciones 14, 15 y
16). Con el objetivo de evaluar la variación de los
parámetros ambientales en el corto plazo y su
relación con la estructura del fitoplancton, el
muestreo realizado previamente en las estaciones
6, 11, 14 y 17 fue repetido después de un período
de 7 d (estaciones 22, 23, 24 y 25).
Metodología
En cada estación de muestro se estableció la
posición geográfica (GPS), se registraron las
variables ambientales, se tomaron muestras de
fitoplancton cuantitativas y de red, y se colecta-
ron muestras de mejillones en los bancos natura-
les o de la balsa de cultivo. En las estaciones 4, 6,
14, 22 y 25 se obtuvieron muestras de zooplanc-
ton y de fitoplancton por fracciones de tamaño
para análisis de toxinas; y muestras para análisis
de nutrientes y pigmentos fotosintéticos. La
obtención de las muestras y medición de paráme-
tros ambientales fueron realizadas empleando una
embarcación semirígida.
Parámetros ambientales
Se registraron perfiles verticales de temperatura
y conductividad del agua mediante un CTD auto-
contenido Citadel-NV, empleando una frecuencia
de 25 muestras s-1 y una velocidad de descenso
aproximada de 50 cm seg-1. Se tomaron muestras
de 250 mL de agua de mar para la determinación
de salinidad, con el fin de calibrar las mediciones
realizadas en los perfiles verticales de CTD.
Se tomaron muestras de agua superficial para
análisis de pigmentos y de nutrientes en la entra-
da de Bahía A. Brown y Paso R. Guaraní medio.
Para el análisis de pigmentos, muestras de 1,5 l de
agua fueron previamente tamizadas con una
malla de 80 µm y posteriormente filtradas por fil-
tros de fibra de vidrio Wathman GF/F. Los filtros
se almacenaron a -20 °C para su posterior análisis
en laboratorio por HPLC (Zapata et al. 2000).
Para el análisis de nutrientes, 10 mL de cada
muestra fueron filtrados por filtros de fibra de
vidrio Wathman GF/F y almacenados a -20 °C. El
análisis de nutrientes (fosfato, silicato, nitrato y
73
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
nitrito) se realizó mediante un autoanalizador
Technicon TA II (Grasshoff y Ehrhardt 1983;
Hydes et al. 2010).
Información climatológica
El análisis de las condiciones climáticas fue
realizado empleando los registros atmosféricos
obtenidos por la estación meteorológica Ushuaia
Aerodrome 879380 (SAWH) ubicada en el aero-
puerto internacional de la ciudad de Ushuaia
(SMN 2013).
Análisis de toxinas
Para el análisis de toxinas en bivalvos, se co-
lectaron muestras de aproximadamente 2 kg de
mejillón (M. chilensis) y/o cholga (Aulacomya
74 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
68° ’ W30 68° 0 ’ W0 67° 3 ’ W0 67° 0 ’ W0
54° 5 ’ S0
55° 0 ’ S0
54° 51’ S
54° 53’ S
54° 55’ S
67° 35’ W 67° 30’ W 67° 25’ W
Figura 1. Ubicación geográfica de las estaciones de muestreo realizadas en Bahía A. Brown el 10 de diciembre (estaciones 5 a
18) y 17 de diciembre (estaciones 22 a 25).
Figure 1. Geographical location of sampling stations carried out in A. Brown Bay on December 10th (stations 5 through 18) and
December 17th (stations 22 through 25).
atra) de los bancos naturales próximos a las esta-
ciones de toma de muestras de fitoplancton y de la
balsa de cultivo situada en la entrada de Bahía A.
Brown. Con el objetivo de estudiar la evolución
temporal de la toxicidad, se analizaron muestras
de mejillones y cholgas correspondientes al perío-
do julio-diciembre de 2013. Las muestras para la
determinación de TPM fueron analizadas con el
método oficial de bioensayo con ratones (AOAC
1985) y por HPLC (Oshima 1995). Se emplearon
las siguientes abreviaturas: Gonyautoxinas 4, 2, 3,
y 1 = GTX4, GTX2, GTX3, GTX1 respectiva-
mente, neosaxitoxina = neoSTX, y saxitoxina =
STX. El análisis de TAM por HPLC en todas las
muestras de bivalvos se realizó según el método
de Wright et al. (1995).
Para el análisis de toxinas en plancton se colec-
taron muestras de diferentes fracciones de tamaño
en la entrada de Bahía A. Brown y Paso R. Gua-
raní medio. En cada muestra, 20 l de agua fueron
tamizados sucesivamente por mallas de 150 µm,
65 µm y 20 µm. El material retenido (fracción 65-
20 µm), fue re suspendido y llevado a un volu-
men final de 300 mL con agua de mar filtrada,
preservándose una alícuota de 50 mL de esta sus-
pensión en formol 4% para el recuento de células
fitoplanctónicas. Los 250 mL restantes se filtra-
ron a través de filtros de fibra de vidrio Whatman
GF/F para el análisis de toxinas. 1,5 l del agua
pasada por el tamiz de 20 µm se filtró por What-
man GF/F para estudiar las toxinas en esta frac-
ción de plancton (fracción < 20 µm).
Análisis de fitoplancton
Se tomaron muestras de fitoplancton con red
de 20 µm de malla mediante barridos horizonta-
les. Una fracción fue mantenida viva para la
observación de organismos delicados y formas
flageladas, y otra fracción preservada con formal-
dehído neutralizado al 4%. También se tomaron
alícuotas de 250 ml de agua de superficie que fue-
ron fijadas con solución de Lugol (Utermöhl
1958) para el análisis cuantitativo.
Las muestras de red fueron examinadas con
microscopía de campo claro, contraste de fases,
contraste diferencial de interferencia (DIC) y epi-
fluorescencia. Las diatomeas fueron tratadas con
una solución de NaClO, lavadas con agua destila-
da (Ferrario et al. 1995) y montadas en Styrax. Se
empleó microscopía electrónica de barrido
(MEB) para tratar de identificar algunas especies,
pero las muestras no pudieron ser observadas
satisfactoriamente debido a la muy baja silicifica-
ción de los frústulos, que disminuyó marcada-
mente su resistencia a los tratamientos de limpie-
za usados rutinariamente (Simonsen 1974; Ferra-
rio et al. 1995).
Para la identificación de dinoflagelados se
empleó una tinción de las tecas con Lugol, o
mediante Calcofluor según la técnica descripta
por Fritz y Trimer (1985). El análisis cuantitativo
de las muestras se realizó con un microscopio
invertido (Utermöhl 1958).
Aislamiento de especies de microalgas
Se aislaron microalgas tóxicas presentes en las
muestras de fitoplancton destinadas a su cultivo
bajo condiciones controladas. Los cultivos fueron
mantenidos en medio L1 a 11 °C de temperatura,
30 de salinidad y un ciclo de luz/oscuridad de
14/10 h. Los cultivos en fase de crecimiento
exponencial fueron utilizados para identificar y
cuantificar las diferentes toxinas, la composición
de los pigmentos fotosintetizadores y la composi-
ción de aminoácidos similares a micosporinas
(MAAs) por HPLC.
Para el análisis de MAAs por HPLC, 50 mL de
cada cultivo fueron filtrados por filtros de fibra de
vidrio Whatman GF/F, extraídos con 2 mL de
metanol 100% siguiendo el método de Carreto et
al. (2005). Para el análisis de toxinas y pigmentos
por HPLC, alícuotas de 50 ml de cultivo fueron
filtrados por filtros de fibra de vidrio Whatman
GF/F, para luego continuar con la metodología
descripta para el análisis de fitoplancton.
75
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
RESULTADOS
Características ambientales
Se registraron 14 perfiles de CTD en Bahía A.
Brown y su sistema de drenaje para conocer la
distribución vertical y horizontal de la temperatu-
ra, salinidad y densidad. La profundidad del
fondo varió entre una máxima de 24 m en la
entrada de Bahía A. Brown (estaciones 6 y 7), y
una mínima de 1,5 m en el Paso R. Guaraní (esta-
ción 14).
La distribución superficial de temperatura mos-
tró un incremento gradual hacia el interior de la ba-
hía (Figura 2 A). La menor temperatura (7,19 °C)
se registró en la entrada, en el sector adyacente a
Isla Gable, relacionada al ingreso de agua prove-
niente del flujo principal del canal. En el sector
interior de la bahía se registró una temperatura de
7,68 °C en las proximidades de la Bahía A.
Brown. En el Paso R. Guaraní se registraron tem-
peraturas mayores de 8 °C, formando en su entra-
da un gradiente térmico con el agua de la bahía
(este de la Isla Upú). Hacia el interior del paso, la
temperatura alcanzó un máximo de 8,9 °C, en
correspondencia con la mínima profundidad del
área (1,5 m), disminuyendo nuevamente hacia el
Este por influencia del agua del canal.
La distribución superficial de salinidad mostró
un gradiente superficial muy marcado en la zona
externa de la bahía, donde se registró la menor
salinidad del área (29,74) en el sector costero cer-
cano a Punta Almanza, debida a la desembocadu-
ra del Río Almanza situada a corta distancia de la
estación 5 (Figura 2 B). Inversamente, sobre el
margen opuesto (Isla Gable) se registró la mayor
salinidad del área (30,67) relacionada al agua
externa del canal. A partir de este sector externo,
la salinidad disminuyó gradualmente hacia el
interior de la bahía (30,31) y hacia el Paso R.
Guaraní, donde se registraron salinidades alrede-
dor de 30,2.
La distribución vertical de los parámetros
ambientales mostró que la capa superficial de baja
salinidad, registrada en la entrada de la bahía,
ocupó los primeros 1,5 m de profundidad en la
estación 5 (Figura 3). La baja salinidad del agua
(29,75) determinó la menor densidad (Sigma-T)
de esta capa (σt =23,2 kg m-3), formando una pic-
noclina con el agua inferior con una densidad
entre σt =23,6 kg m-3 y σ t =23,9 kg m-3 sobre el
fondo. Esta capa superficial de menor densidad se
manifestó débilmente en el registro térmico, el
cual mostró una leve termoclina (0,1 °C m-1).
Debajo de esta, se observó una disminución gra-
dual de la temperatura con la profundidad (entre
7,4 °C y 7,0 °C) hasta los 16 m. A partir de esta
profundidad, se observó una capa de mayor den-
sidad (σt =24,06 kg m-3) donde la temperatura y
la salinidad se mantuvieron casi constantes hasta
el fondo (temperatura: 6,8 °C, salinidad: 30,71).
Hacia la zona media de la entrada (estación 6) la
señal de baja salinidad superficial se vio debilita-
da (30,24), incrementándose la densidad de la
capa superficial (σt =23,61 kg m-3), y atenuada
completamente (30,65) en el margen opuesto (Isla
Gable) (estación 7). En esta estación, se diferen-
ció una capa superficial hasta los 9,5 m de profun-
didad, definida principalmente por la temperatura.
La capa de mezcla presentó una salinidad de
30,66 y una temperatura de 7,2 °C, separada por
una leve termoclina (0,1 °C m-1) de la capa de
fondo (salinidad: 30,75, temperatura: 6,8 °C) a
partir de los 12 m de profundidad.
En la zona central de la bahía, la señal de baja
salinidad superficial registrada en la estación 5 se
encontró también atenuada en la estación más
cercana a la costa de Puerto Almanza (estación 8),
con valores de 30,42 hasta 3,5 m de profundidad.
No obstante, el perfil de salinidad en esta estación
mostró dos haloclinas La primera se localizó
entre los 3,5 y 7 m de profundidad, asociada a la
capa superficial de baja salinidad proveniente de
la desembocadura del Río Almanza (Figura 4), y
la segunda se registró a los 17 m, separando el
agua de profundidad intermedia de una capa de
76 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
fondo de mayor salinidad (>30,7), la cual se
encontró definida en el registro térmico por una
leve termoclina a 17 m de profundidad (Figura 4)
y 3,5 m sobre el fondo.
En la estación central (estación 9), la señal de
baja salinidad superficial se manifestó débilmente
hasta 0,5 m. La capa de fondo, de mayor densi-
dad, fue registrada a partir de 18 m, con un espe-
77
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Figura 2. Distribución superficial de temperatura (°C) (A) y salinidad (B) en el área de Bahía A. Brown y su sistema de drenaje.
Figure 2. Surface distribution of temperature (°C) (A) and salinity (B) in the area of A. Brown Bay and its drainage system.
54° 51’ S
54° 53’ S
54° 55’ S
67° 35’ W 67° 30’ W 67° 25’ W
54° 51’ S
54° 53’ S
54° 55’ S
78 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Figura 4. Distribución vertical de temperatura, salinidad y densidad σten las estaciones 8, 9 y 10 realizadas en el sector medio
de Bahía A. Brown.
Figure 4. Vertical distribution of temperature, salinity and density σtat stations 8, 9 and 10 carried out in the middle sector of
A. Brown Bay.
Figura 3. Distribución vertical de temperatura, salinidad y densidad σten las estaciones 5, 6 y 7 ubicadas en la entrada de Bahía
A. Brown.
Figure 3. Vertical distribution of temperature, salinity and density σtin stations 5, 6 and 7 located at the entrance of A. Brown
Bay.
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
Densidad k m(g )
-3
Estación 10
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23,4 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25,0
Estación 9Estación 8
Densidad k m(g )
-3
Densidad k m(g )
-3
Profundidad (m)
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
Densidad k m(g )
-3
Estación 7
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23,4 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25,0
Estación 6Estación 5
Densidad k m(g )
-3
Densidad k m(g )
-3
Profundidad (m)
sor de 2 m sobre el fondo. En la estación 10, pró-
xima a la costa de la Isla Gable, los parámetros
ambientales mostraron una completa homogenei-
dad vertical (salinidad: 30,68, temperatura: 7,1 °C)
(Figura 4).
En el sector interior de la bahía (estaciones 11,
12 y 13) la circulación más restringida posibilitó
el desarrollo de una capa superficial más definida
por la menor salinidad (30,31) y mayor tempera-
tura (7,6 °C), limitada por una termoclina a 9 m
de profundidad (0,3 °C m-1) (Figura 5). En la
estación 11, próxima a Bahía A. Brown, la distri-
bución vertical de salinidad mostró una leve dis-
minución en el primer metro superficial, proba-
blemente debida al aporte de agua de deshielo
producido por los arroyos y chorrillos que desem-
bocan en la costa.
Los perfiles realizados en el Paso R. Guaraní
mostraron una completa mezcla vertical (estacio-
nes 14, 15, 16 y 18) (Figuras 6 y 7) debida a la
baja profundidad; excepto el correspondiente a la
estación 17 (Figura 7) próxima a la Punta Lápiz,
donde se observó una leve disminución de la sali-
nidad superficial similar a la observada en la esta-
ción 11. Las temperaturas registradas en todo este
sector fueron mayores de 8,0 °C. Las mediciones
realizadas en el Paso R. Guaraní medio se carac-
terizaron además por la menor densidad del agua,
determinada principalmente por la mayor tempe-
ratura, con un máximo de 8,9 °C en la estación de
más baja profundidad (estación 14) (Figura 6).
Nutrientes inorgánicos
En forma general, se observó una alta concen-
tración de silicato en todas las muestras analizadas
(>10,7 µM), producida por el aporte de aguas de
deshielo continental a través de los ríos y chorri-
llos que desembocan en la costa del canal. El
anión fosfato presentó bajas concentraciones
(<0,2 µM) y escasa variabilidad entre estaciones
y en el tiempo. Esta escasa variabilidad es también
79
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Figura 5. Distribución vertical de temperatura, salinidad y densidad σten las estaciones 11, 12 y 13 realizadas en el sector interior
de Bahía A. Brown.
Figure 5. Vertical distribution of temperature, salinity and density σtat stations 11, 12 and 13 carried out in the inner sector of
A. Brown Bay.
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
Densidad k m(g )
-3
Estación 13
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23,4 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25,0
Estación 12Estación 11
Densidad k m(g )
-3
Densidad k m(g )
-3
Profundidad (m)
80 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Figura 7. Distribución vertical de temperatura, salinidad y densidad σt en las estaciones 17 y 18 realizadas en Paso R. Guaraní
entre la Isla Upú y la Isla Warú.
Figure 7. Vertical distribution of temperature, salinity and density σtat stations 17 and 18 carried out in R. Guaraní Strait
between Upú Island and Warú Island.
Figura 6. Distribución vertical de temperatura, salinidad y densidad σten las estaciones 14, 15 y 16 realizadas en Paso R. Guaraní
medio.
Figure 6. Vertical distribution of temperature, salinity and density σtat stations 14, 15 and 16 carried out in the middle of R.
Guaraní Strait.
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
Densidad k m(g )
-3
Estación 16
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23,4 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25,0
Estación 15Estación 14
Densidad k m(g )
-3
Densidad k m(g )
-3
Profundidad (m)
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23,4 23 8, 24 2, 24 6, 25 0,
29 0, 29 5, 30 0, 30 5, 31 0,
Salinidad
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
345678910
Temperatura °C()
23 0, 23 4, 23 8, 24 2, 24 6, 25,0
Estación 18Estación 17
Densidad k m(g )
-3
Densidad k m(g )
-3
Profundidad (m)
común para el anión nitrito. La Bahía A. Brown
presentó los valores máximos y mínimos de nitra-
to registrados (11,21 µM y 0,56 µM) mostrando
una brusca disminución de los mismos en el tiem-
po, propiedad compartida con el Paso R. Guaraní
(Tabla 1). Este marcado descenso en la concentra-
ción del nitrato probablemente tenga su explica-
ción en el consumo de este macronutriente oca-
sionado por el crecimiento del fitoplancton del
área durante este período.
Análisis de la información climatológica
Los registros atmosféricos obtenidos por la
estación meteorológica 879380 (SAWH)del
aeropuerto de la ciudad de Ushuaia también mos-
traron que, tanto la temperatura media como la
máxima media y la mínima media durante los
meses de primavera de 2012 a 2014, estuvieron
por debajo de las respectivas medias históricas. y
el valor promedio de la velocidad del viento en
este período fue superior al valor medio histórico
(Figura 8).
Análisis de fitoplancton
Se identificó un total de 64 especies de fito-
plancton, pertenecientes a los grupos de diatome-
as, dinoflagelados, silicoflagelados, Cryptophy-
tas, Prasinophytas y Cyanoprocariotas (Tabla 2).
Los recuentos celulares mostraron una domi-
nancia casi completa de diatomeas en las mues-
tras obtenidas en el área de Bahía A. Brown el
día 10 de diciembre, con una abundancia relativa
de 98,8%. El resto de los grupos observados pre-
sentaron una muy baja abundancia relativa, con
niveles menores de 1%, excepto en la muestra
colectada en el Paso R. Guaraní medio, donde las
Prasinophytas mostraron una abundancia relativa
de 1,8%.
En las muestras colectadas en el área de Bahía
A. Brown una semana después (17 de diciembre),
las diatomeas mostraron también una dominancia
muy marcada dentro de la comunidad fitoplanctó-
nica, con una abundancia relativa alrededor del
98% en la entrada de la bahía y en el Paso R.
Guaraní medio, que disminuyó en el interior de la
bahía (84,1%) debido a una población de una
Cyanoprocariota solitaria, Synechocystis cf. sali-
na, que alcanzó una abundancia relativa de
15,2%. A pesar de su abundancia relativa en tér-
minos de biomasa, su abundancia fue poco signi-
ficativa debido al reducido tamaño de las células
de Synechocystis (2,5 µm de diámetro). En la
muestra tomada en la estación contigua (Punta
Lápiz) la comunidad fitoplanctónica presentó una
estructura similar, con una abundancia relativa de
diatomeas de 86,1% y de Synechocystis de
12,7%. La concentración celular de Synechocystis
en el plancton disminuyó marcadamente en la
muestra tomada en el Paso R. Guaraní medio
(abundancia relativa 0,8%), donde las diatomeas
81
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Tabla 1. Concentración de nutrientes inorgánicos disueltos en la superficie de las estaciones seleccionadas.
Table 1. Concentration of inorganic nutrients dissolved on the surface of the selected stations.
Estación Lugar Fecha Nitrato Nitrito Fosfato Silicato
(µM) (µM) (µM) (µM)
6 Bahía A. Brown (entrada) 10-12-2013 11,21 1,99 0,20 32,15
22 Bahía A. Brown (entrada) 17-12-2013 0,56 1,36 0,10 10,70
14 Paso R. Guaraní medio 10-12-3013 8,76 1,01 0,19 23,39
25 Paso R. Guaraní medio 17-12-2013 1,74 1,58 0,12 13,78
dominaron completamente la comunidad (98,1%)
(Tabla 3).
Los recuentos celulares mostraron que la alta
dominancia de diatomeas en las muestras tomadas
el día 10 de diciembre en el área de Bahía A. Brown
fue principalmente debida a cuatro especies del
Género Chaetoceros: C. socialis, C. decipiens, C.
lorenzianus y C. similis. En la entrada de la bahía
se registró una densidad celular entre 1,2 ×106cél.
l-1 (C. decipiens) y 2,1 ×104cél. l-1 (C. similis).
Tanto en el interior de la bahía como en las mues-
tras tomadas en Punta Lápiz y en el Paso R. Guara-
ní medio, la densidad celular presentó un rango
entre 1,6 ×106cél. l-1 (C. socialis) y 8,2 ×104cél.
l-1 (C. similis). El resto de las especies de diatomeas
presentes en las muestras mostraron densidades
menores que 1 ×104cél. l-1, excepto Leptocylin-
drus mínimum en la entrada de la Bahía A. Brown
(1,1 ×104cél. l-1) y Cerataulina pelágica en la
entrada e interior de la misma (1,6 ×104cél. l-1).
82 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Figura 8. Anomalías de temperatura (A) y viento (B). Registros históricos reportados por la estación meteorológica aeroportuaria
de Ushuaia (879380 SAWH). Septiembre-noviembre 1990-2015.
Figure 8. Temperature (A) and wind (B) anomalies. Historical records reported by the Ushuaia airport meteorological station
(879380 SAWH). September-November 1990-2015.
-3
-2
-1
0
1
2
A
-14
-12
-10
-8
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
10
12
14
Anomalía de viento (km h )
-1
Anomalía térmica (°C)
B
Año
Año
1990
1991
1992
1993
1994
1995
1996
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
2005
2006
2007
2008
2009
2010
2011
2012
2013
2014
2015
3
1990
1991
1992
1993
1994
1995
1996
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
2005
2006
2007
2008
2009
2010
2011
2012
2013
2014
2015
Anomalía de la temperatura media trimestral
Anomalía de la temperatura máxima trimestral
Anomalía de la temperatura mínima trimestral
Viento promedio trimestral
Viento máximo sostenido trimestral
Otros grupos fitoplanctónicos no mostraron
una concentración celular significativa, salvo las
Prasinophytas en la entrada e interior de Bahía A.
Brown, principalmente representadas por Pyra-
mimonas sp. (6,1 ×104cél. l-1). Entre las espe-
cies tóxicas o potencialmente tóxicas de fito-
plancton solo se observó una muy baja densidad
de los dinoflagelados A. ostenfeldii yProrocen-
trum minimum en la entrada e interior de la
bahía, con densidades máximas de 120 cél. l-1 y
7.147 cél. l-1 respectivamente; y P. lima en la
entrada de la bahía y el Paso R. Guaraní medio
(1.021 cél. l-1). También se registraron densida-
des significativas de cuatro especies de diatome-
as del género Pseudo-nitzschia, potencialmente
productoras de toxina amnésica de moluscos
(TAM), con una densidad máxima de 1,0 ×105
cél. l-1 en el interior de la bahía.
En las muestras tomadas el día 17 de diciembre
en Bahía A. Brown, también se observó una mar-
cada dominancia de las especies de Chaetoceros
mencionadas con una disminución en sus densida-
des máximas, con un rango entre 1,1 ×106cél. l-1
(C. socialis) y 1,2 ×105cél. l-1 (C. lorenzianus) en
Punta Lápiz. En el Paso R. Guaraní medio, C.
decipiens y C. similis presentaron una densidad
máxima de 3,1 ×104cél. l-1. También se observó
un aumento significativo en la densidad de las dia-
tomeas Striatella unipunctata (2,3 ×105cél. l-1),
Leptocylindus danicus (2,3 ×105cél. l-1) y L.
minimus (2,3 ×105cél. l-1) respecto al muestreo
previo. La Prasinophyta Pyramimonas sp. mostró
una disminución de densidad, principalmente en
la entrada de la bahía y en el Paso R. Guaraní
medio. Considerando las especies de fitoplancton
tóxicas o potencialmente tóxicas, se observó la
presencia de A. ostenfeldii en toda el área, aunque
con muy baja densidad. La máxima densidad (320
cél. l-1) se registró en el interior de la bahía, dismi-
nuyendo hacia la entrada (80 cél. l-1) y hacia el
Paso R. Guaraní medio (200 cél. l-1). P. lima solo
fue registrado en el Paso R. Guaraní medio (40
cél. l-1) y P. minimum presentó mayores densida-
des en el interior de la bahía y Punta Lápiz (4.084
83
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Tabla 2. Porcentajes de abundancia relativa de los distintos grupos de fitoplancton en las muestras obtenidas.
Table 2. Percentages of relative abundance of the different phytoplankton groups in the samples collected.
Grupos Estación 6 Estación 11 Estación 17 Estación 14 Estación 22 Estación 23 Estación 24 Estación 25
Bahía A. Bahía A. Punta Paso R. Bahía A. Bahía A. Punta Paso R.
Brown Brown Lápiz Guaraní Brown Brown Lápiz Guaraní
(entrada) (interior) (entrada) (interior) (medio)
Diatomeas 98,5 99,3 99,5 98,0 97,6 84,0 86,2 98,1
Dinoflagelados 0,4 0,1 0,1 0,2 0,6 0,2 0,7 0,4
Cryptophytas 0,2 0,2 0,1 0,0 0,0 0,1 0,0 0,0
Prasinophytas 0,9 0,4 0,3 1,8 1,2 0,5 0,4 0,7
Silicoflagelados 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Cyanoprocariotas 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 15,2 12,7 0,8
cél. l-1). Las especies del Género Pseudo-nitzschia
presentaron densidades similares a las registradas
en las muestras tomadas el día 10 de diciembre,
con una leve disminución en el Paso R. Guaraní
medio (9,4 ×103cél. l-1).
Otras diferencias significativas respecto al
muestreo anterior fueron la presencia de Syne-
chocystis cf. salina, cuyas mayores densidades se
ubicaron en el interior de la bahía y Punta Lápiz
(3,9 ×105cél. l-1), y también el desarrollo de una
población del ciliado Myrionecta rubra en toda el
área de Bahía A. Brown con una densidad máxi-
ma de 2,7 ×104cél. l-1 en el interior de la bahía.
Si bien M. rubra no pertenece a la comunidad
fitoplanctónica, fue considerado en los recuentos
celulares por ser un ciliado fotosintético con plás-
84 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Tabla 3. Especies identificadas en las muestras de fitoplancton.
Table 3. Species identified in the phytoplankton samples.
Diatomeas Dinoflagelados
Amphora sp. Alexandrium ostenfeldii
Chaetoceros decipiens Anphidinium carterae
Chaetoceros lorenzianus Gymnodinium spp.
Chaetoceros similis Gyrodinium fusus
Chaetoceros diadema Gyrodinium sp.
Chaetoceros socialis Oxytoxum sp.
Chaetoceros cf. convolutus Prorocentrum lima
Corethron kriophyllum Prorocentrum compressum
Corethron histrix Prorocentrum minimum
Coscinodiscus radiatus Protoperidinium cuspidatum
Coscinodiscus sp. Protoperidinium metananum
Ceratoneis closterium Protoperidinium nudum
Cerataulina pelagica Protoperidinium simulum
Fragilaria sp. Protoperidinium sp.
Guinardia delicatula Scrippsiella patagonica
Haslea sp. Cyanoprocariotas
Leptocylindrus danicus Synechocystis cf. salina
Leptocylindrus minimus Cryptophytas
Lycmophora sp. Cryptomnadales
Navicula sp. Silicoflagelados
Thalassiothrix sp. Dictiocha speculum
Pleurosigma normanii Prasinophytas
Pseudo-nitzschia spp. Tetraselmis sp.
Rhizosolenia setigera Pyramimonas sp.
Skeletonema costatum Ciliophora
Stephanopixis turris Myrionecta rubra
Sriatella unipunctata
Thalassiosira sp.
Thalassionema nitzschioides
tidos endosimbióticos, directamente relacionado
a varias especies tóxicas del genero Dinophysis
que constituyen una presa indispensable para su
crecimiento (Nagai et al. 2008).
Análisis de pigmentos
Se identificaron 15 pigmentos diferentes en las
cuatro muestras analizadas (Tabla 4). La mayor
concentración de clorofila a (5,298 µg l-1) se
halló en la muestra tomada el 17 de diciembre en
la entrada de Bahía A. Brown (estación 22),
donde se encuentra la balsa de cultivo de mejillo-
nes (Tabla 4). Esta biomasa fitoplanctónica se
corresponde con la mayor concentración de diato-
meas, por lo que también coincide con la mayor
concentración de fucoxantina (2,11 µg l-1). Otros
pigmentos marcadores de grupos fitoplanctónicos
fueron hallados en menor proporción. Peridinina,
carotenoide marcador de dinoflagelados, solo fue
detectado en Bahía A. Brown el 17 de diciembre,
mientras que 19’-hexanoiloxifucoxantina (Hex-
fuco), marcador de Haptophytas, fue detectado
únicamente en Paso R. Guaraní medio el 10 de
diciembre. Zeaxantina, presente principalmente
en Cyanoprocariotas, solo fue hallado en el Paso
R. Guaraní medio el 10 de diciembre, aunque este
pigmento es fuertemente variable dependiendo de
las condiciones de luz.
Análisis de toxinas
Dado que no se registraron concentraciones
importantes de microalgas nocivas en ninguna de
las estaciones examinadas, el análisis de toxinas
por HPLC en las diferentes fracciones de fito-
plancton se descartó. Para evaluar la evolución de
la toxicidad en el Canal Beagle, se realizó el aná-
85
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Tabla 4. Concentración de pigmentos (µg l-1) en Bahía A. Brown y Paso R. Guaraní.
Table 4. Pigment concentration (µg l-1) in A. Brown Bay and R. Guaraní Strait.
Pigmento Estación 6 Estación 14 Estación 22 Estación 25
Bahía A. Brown Paso R. Guaraní Bahía A. Brown Paso R. Guaraní
10 de diciembre 10 de diciembre 17 de diciembre 17 de diciembre
Clorofila c3 0,012 0,024 0,010
Clorofilida 0,025 0,072 0,119 0,073
MGDVP 0,034 0,019 0,034 0,012
Clorofila c2 0,254 0,207 0,711 0,290
Clorofila c1 0,078 0,262 0,310 0,122
Peridinina 0,072
Fucoxantina 0,765 0,677 2,110 0,890
Hex-fuco 0,182
Diadinoxantina 0,091 0,156 0,260 0,151
Alloxantina 0,035 0,024 0,022 0,011
Diatoxantina 0,033 0,026
Zeaxantina 0,014
Clorofila b 0,048 0,128 0,030
Clorofila a 2,062 1,857 5,298 2,042
ββ-caroteno 0,027 0,047 0,065 0,032
lisis de la presencia de TPM y TAM en una serie
de muestras de cholgas y mejillones colectadas en
meses previos y analizadas por bioensayo en el
Laboratorio Ambiental de la Secretaria de
Ambiente, Desarrollo Sostenible y Cambio Cli-
mático de la Provincia de Tierra del Fuego, Antár-
tida e Islas del Atlántico Sur. Se analizaron un
total de 21 muestras para la detección de TPM, de
las cuales siete dieron resultados negativos por
bioensayo. No obstante, en todas fue posible
detectar toxinas en diferente concentración utili-
zando el método de HPLC de mayor sensibilidad.
Se realizaron los cálculos de toxicidad a partir de
las concentraciones de cada una de las toxinas
halladas en las muestras y los factores individua-
les determinados por Oshima (1995). El coefi-
ciente de correlación entre los resultados calcula-
dos por estas dos formas de análisis (expresados
como µg de STX eq. kg-1 de tejido de moluscos)
fue bajo (r =0,466), lo que demuestra la diferen-
cia de sensibilidad entre ambos métodos a bajas
concentraciones de toxinas (Figura 9).
En los resultados de los análisis por HPLC se
observó en general que para la misma fecha en
muestras provenientes de la balsa ubicada en la
entrada de la Bahía A. Brown (Figura 10), las
cholgas presentan una mayor concentración de
TPM que los mejillones.
La toxicidad y la cantidad de toxinas totales en
las muestras de cholgas como de mejillones des-
cendieron durante el período analizado. Sin
embargo fue posible observar un aumento de
toxicidad y concentración total de toxinas tanto
en mejillones como en cholgas en las muestras
colectadas en la misma balsa el 2 de septiembre y
el 2 de diciembre de 2013. La muestra de cholgas
correspondiente al 2 de septiembre alcanzó la
máxima concentración de toxinas totales halladas
(2.018 µg STX eq. kg-1) (Figura 10).
El perfil tóxico de las muestras, tanto de meji-
llones como de cholgas, fue variable y detectó
gonyautoxinas GTX1, GTX2, GTX3 y GTX4
como las principales toxinas presentes (Figura
11). Dada la rápida epimerización que ocurre en
este grupo de toxinas, se expresaron los porcenta-
jes agrupándolos en pares epiméricos (GTX2/3 y
GTX1/4). Otras toxinas detectadas fueron las
muy tóxicas neoSTX y STX. Estas últimas solo
estaban presentes en las muestras de mejillones
colectadas el 2 y 17 de diciembre en la balsa, lo
86 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Figura 9. Correlación entre los resultados de los análisis de toxicidad (toxina paralizante de moluscos) obtenidos mediante bioen-
sayo y HPLC.
Figure 9. Correlation among the results of the toxicity analyses (paralyzing shellfish toxin) obtained through bioassay and
HPLC.
Bioensayo STX k
-1
(µg eq. g )
HPLC STX k -1
(µg eq. g )
0
200
400
600
800
0 500 1 000. 1 500. 2 000. 2 500.
Coeficiente de correlación = 0,4665
que podría indicar una incorporación más recien-
te de las toxinas, pues en el inicio del evento tóxi-
co los mejillones mantienen el perfil del dinofla-
gelado productor, pero luego los procesos de
transformación metabólica o enzimática causan la
variación del perfil tóxico (Oshima 1995).
Aunque se registraron densidades significati-
vas de las diatomeas Pseudo-nitzschia spp., las
muestras de cholgas y de mejillones no presenta-
ron toxina amnésica de moluscos.
Análisis de pigmentos, MAAs y toxinas en las
especies tóxicas aisladas
Dos especies de dinoflagelados tóxicos, A.
ostenfeldii y A. cf. tamarense aisladas previamen-
te del sector de estudio dentro del Canal Beagle,
fueron mantenidas en cultivo con el objetivo de
estudiar sus características específicas y compa-
rar la producción de MAAs, su perfil pigmentario
y su composición de toxinas.
87
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Figura 10. Toxinas paralizantes de moluscos expresadas como toxicidad determinadas mediante bioensayo y HPLC en mejillo-
nes (A) y cholgas (B) en la entrada de Bahía A. Brown (estación 6) obtenidas desde el 29 de julio al 16 de diciembre de
2013.
Figure 10. Paralyzing shellfish toxins expressed as toxicity determined through bioassay and HPLC in mussels (A) and cholgas
(B) at the entrance of A. Brown Bay (station 6) collected from July 29th through December 16th 2013.
Toxinas (µgSTX eq. kg )
-1
0
500
1 000.
1 500.
29-07 12-08 02-09 15-10 16-11 02-12 10-12 17-12
Fecha (día-mes)
A
0
800
1 600.
200.4
B
Toxinas (µgSTX eq. kg )
-1
Bioensayo HPLC
29-07 12-08 02-09 15-10 16-11 02-12 10-12 17-12
Fecha (día-mes)
Bioensayo HPLC
La concentración de clorofila aen A. ostenfel-
dii fue 15 pg cél.-1, mientras que la de A. cf. tama-
rense fue tres veces mayor (46,4 pg cél.-1). A.
ostenfeldii presentó la menor concentración de
pigmentos totales por célula (32,26 pg cél.-1),
siendo para A. cf. tamarense 87,82 pg cél.-1. El
perfil de pigmentos hallado en los dos cultivos
fue similar y corresponde al característico de
dinoflagelados, con peridinina como carotenoide
principal seguido por clorofila c2, y el grupo de
carotenoides diadinoxantina, diatoxantina, dino-
xantina, β caroteno y perididinol (Figura 12).
Se encontraron diferencias importantes en la
cantidad y el tipo de toxinas halladas en las dos
especies de dinoflagelados aislados. A ostenfeldii
produce principalmente toxinas del tipo espirólido
(Almandoz et al. 2014) y solo se detectaron trazas
de toxinas del grupo de TPM. El contenido total
de TPM en A. ostenfeldii fue de 0,27 fmol cél.-1,
mientras que en A. cf. tamarense fue de 18,8 fmol
88 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Figura 11. Toxinas detectadas en mejillones (A) y cholgas (B) en la entrada de Bahía Brown (estación 6) reunidas desde el 29
de julio al 16 de diciembre de 2013. GTX14 es la suma de los epímeros GTX1 y GTX4; GTX23 es la suma de los epí-
meros GTX2 y GTX3 (modificado de Montoya 2018).
Figure 11. Toxins detected in mussels (A) and cholgas (B) at the entrance of A. Brown Bay (station 6) collected from July 29th
through December 16th 2013. GTX14 is the sum of the GTX1 and GTX4 epimers; GTX23 is the sum of the GTX2 and
GTX3 epimers (modified from Montoya 2018).
0
20
40
60
80
100
29-07 12-08 02-09 15-10 26-11 02-12 10-12 17-12
Toxinas (%)
A
0
20
40
60
80
100
Toxinas (%)
B
Fecha (día-mes)
29-07 12-08 02-09 15-10 26-11 02-12 10-12 17-12
Fecha (día-mes)
GTX1 4/ GTX2 3/ neoSTX STX
GTX1 4/ GTX2 3/ neoSTX STX
cél.-1 (70 veces más). En cuanto al perfil de toxi-
nas en A. ostenfeldii solo se detectaron bajas con-
centraciones de GTX2/3, mientras que el perfil de
A. cf. tamarense fue más complejo y similar al
detectado para cultivos de A. tamarense aislados
de Península Valdés (Montoya et al. 2010), con
máximas concentraciones de GTX4 y C2 seguido
de C1, GTX3 y GTX2 (Tabla 5). La toxicidad
expresada como pg STX eq. cél.-1 fue de 11,83
para A. cf. tamarense y de 0,66 para A. ostenfeldii.
La concentración de MAAs totales en A. osten-
feldii alcanzó 4,97 fg cél.-1, siendo su composi-
ción en MAAs individuales relativamente menos
compleja que la de otras especies de Alexandrium
(Carreto et al. 2001). Se identificaron y cuantifi-
caron 6 MAAs, siendo las más abundantes shino-
rine y palythene (1,66 y 2,06 fg cél.-1, respectiva-
mente). Las 4 MAAs restantes (palythine, shino-
rine methyl ester, porphyra-334 y mycosporine
glycine presentaron valores de concentración
semejantes, comprendidos en el rango de 0,20 a
0,43 fg cél.-1 (Figura 13).
La composición en MAAs individuales de A.
cf. tamarense fue muy similar a la registrada para
otras especies de Alexandrium estudiadas previa-
mente (Carreto et al. 2001), identificándose hasta
10 diferentes MAAs: shinorine, palythine,
porphyra-334, mycosporine-glycine, acido z-
palythenico, shinorine methyl ester, usujirene,
palythene y los MAAs complejos M320 y
M335/360 (Figura 13). Shinorine y palythene
aparecen también como los más abundantes (5,20
y 6,92 fg cél.-1, respectivamente). También su
concentración total de MAAs (31,7 fg cél.-1) fue
notablemente superior (~ 6 veces) a la determina-
da para A. ostenfeldii.
89
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Figura 12. Concentración de pigmentos en los cultivos de Alexandrium cf. tamarense yA. ostenfeldii aislados del Canal Beagle.
Figure 12. Pigments concentration in Alexandrium cf. tamarense and A. ostenfeldii cultures isolated from the Beagle Channel.
0
10
20
30
40
50
Pé.)igmento (pg c l
-1
A ostenfeldiilexandrium A tamarenselexandrium cf.
Clorofila a
Peridinina
Clorofila c
2
Diadinoxantina
Dinoxantina
Diataxantina
carotenob
MgDVP
Peridininol
DISCUSIÓN
La explotación de mejillón (M. chilensis) en el
área del Canal Beagle tiene un alto potencial de
desarrollo debido a las óptimas condiciones agro-
ecológicas que favorecen su comercialización
(amplia disponibilidad del recurso y excelente
calidad y tamaño de los mejillones) (Bertolotti et
al. 2014). No obstante, la frecuencia de los even-
tos de toxicidad por microalgas nocivas, la diver-
sidad de especies tóxicas que se presentan y las
lentas velocidades de detoxificación de los
moluscos en la región, son factores de riesgo
importantes que deben ser evaluados para asegu-
rar el apropiado manejo de esta pesquería.
Conocer las condiciones físicas del ambiente,
tales como la turbulencia y la advección por mar-
eas o por circulación de las masas de agua es
esencial para la comprensión de la distribución
vertical de los organismos, la formación de flo-
raciones de microalgas nocivas y los patrones de
toxicidad regionales. Tanto la dinámica de las
poblaciones como la producción de toxinas pue-
den ser moduladas en varias formas por los pará-
metros ambientales como temperatura, salinidad
y disponibilidad de nutrientes (Reid 1997; Smay-
da y Reynolds 2001; Smayda 2002), por lo que es
necesario conocer su distribución dentro de la
bahía para evaluar las formas más apropiadas de
manejo en los sistemas de cultivo de mejillón y
reducir los riesgos sanitarios asociados a la ocu-
rrencia de eventos tóxicos.
En el sector argentino del canal, la mayor parte
de la producción del recurso proviene de la Bahía
A. Brown, situada en la zona este del canal. La
Bahía A. Brown tiene una superficie total de
7,37 km2y una profundidad media de 11 m (Qui-
ros et al. 1993). Presenta una entrada amplia
(desde Bal. Dirección hasta Punta Gable), que
conduce a una más cerrada de 1,65 km de ancho
(entre Punta Almanza y Morro Gibraltar), donde
la profundidad supera los 20 m. Su parte más
ancha tiene 2,6 km y su longitud es de aproxima-
damente 8,6 km. La bahía no está internamente
cerrada debido a que en su interior se comunica
con las aguas del canal principal del Beagle al
este de la Isla Gable mediante un brazo marítimo
que contornea el borde norte de la isla, el Paso R.
90 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Tabla 5. Concentración celular de toxinas (fmol cél.-1) paralizantes de moluscos en cultivos de Alexandrium cf. tamarense yA.
ostenfeldii.
Table 5. Cell concentrations of paralytic shellfish toxins (fmol cel.-1) in cultures of Alexandrium cf. tamarense and A. osten-
feldii.
Toxinas Alexandrium cf. tamarense Alexandrium ostenfeldii
GTX4 9,85
GTX1 0,00
GTX3 0,25 0,09
GTX2 0,04 0,18
NeoSTX 1,25
C1 0,89
C2 6,50
Total 18,78 0,27
Guaraní. Las mareas son del tipo “semidiurno”,
con marcada diferencia de amplitud entre las dos
ondas sucesivas y una amplitud media de 1,20 m
(Balestrini et al. 1998).
La circulación de las corrientes hidrográficas
dentro de la Bahía A. Brown tiene características
particulares debido a su condición de bahía “se-
micerrada”. Sus aguas permanecen dentro duran-
te el descenso de la marea y se renuevan durante
su ascenso de Oeste hacia el Este, ingresando
desde la zona de Punta Paraná y orientándose a
través del paso Piedra Buena para luego pasar por
el Paso R. Guaraní (Balestrini et al. 1998; Amin
1999). Amin (1999) registró el movimiento de
agua dentro de la bahía mediante boyas de deriva
y observó que la corriente no es suficiente para
que las boyas liberadas en la zona central se diri-
jan hacia el final de la bahía (A. Brown), por lo
que infiere que el recambio de agua se produce
por diferencia de mareas más que por corrientes
netas en la zona interior.
La distribución de los parámetros ambientales
registrados en este estudio permitió diferenciar
cuatro zonas dentro del área, con diferentes carac-
terísticas hidrobiológicas determinadas principal-
mente por la circulación, los aportes de agua
dulce y la profundidad (Figura 14):
1) La zona aledaña a la costa norte, desde la
entrada hasta el sector central de la bahía,
caracterizada por una micro-capa superficial
de agua muy diluida por el aporte local prove-
niente del Río Almanza, que además determi-
nó mayor aporte de nutrientes inorgánicos.
Esta estructura vertical de dos capas es carac-
terística de los fiordos durante los meses de
verano o primavera-otoño como consecuencia
del deshielo (Isla et al. 1999), y se observó
también en algunas bahías y accidentes coste-
ros de otros sectores del canal donde el proce-
so de mezcla es restringido (Balestrini et al.
1998), y en algunos canales chilenos (Vera et
al. 1996). La descarga de agua dulce continen-
tal en estas áreas costeras contribuye directa-
mente la formación de una capa de mezcla
superficial que tiene un pronunciado efecto
sobre diferentes organismos planctónicos. La
brusca disminución superficial de la salinidad
91
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
Figura 13. Concentración celular de MAAs individuales en cultivos de Alexandrium ostenfeldii yA.cf. tamarense.
Figure 13. Cell concentration of individual MAAs in Alexandrium ostenfeldii and A. cf. tamarense cultures.
MAAs f é . )(g c l
-1
0
2
4
6
8
0
2
4
6
8
AB
Shinorine
Palythine
Porphyra-334
Shinorine ME
Palythene
Shinorine
Palythine
Zpalythenic
M320
Palythene
M335/360
Usujirene Trazas
Trazas
Mycosporine-glycine
Porphyra-334
Mycosporine-glycine
Shinorine ME
MAAs f é . )(g c l
-1
produce una marcada estratificación salina
que disminuye la turbulencia, que es un factor
crítico para el florecimiento de los flagelados
(Margalef 1978). La estabilidad de la columna
de agua inducida por la estratificación salina
es una de las condiciones que favorecen el
crecimiento de dinoflagelados del Género
Dinophysis, como fue observado por Peperzak
et al. (1996) para los florecimientos de D. acu-
minata en el Mar del Norte. Los florecimien-
tos de esta especie en la región de Antifer,
Francia, fueron también relacionados con la
marcada disminución de salinidad y aumento
de nitratos causada por el desplazamiento
superficial de aguas estuariales del Sena (Las-
sus et al. 1993). En los fiordos del sur de
Chile, el crecimiento y acumulación del fito-
plancton fueron asociados a un aumento de la
estabilidad vertical y estratificación superfi-
cial de la columna de agua debido a la fusión
de los campos de hielos continentales (Pizarro
et al. 2000; Avaria 2008).
2) La zona aledaña a la costa de Isla Gable, desde
la entrada hasta el sector central de la bahía,
con una casi completa homogeneidad vertical
de los parámetros físicos y salinidades mayo-
res de 30,6 en toda la columna de agua. La
mayor salinidad y la ausencia de estructura
vertical indican que la zona está más relaciona-
da al flujo central del canal (Isla et al. 1999),
que tiene mayor incidencia sobre este sector de
la bahía debido a la barrera geográfica ofrecida
por la Isla Gable.
3) La zona interior de la bahía, donde la circula-
ción restringida permitió el desarrollo parcial
de una estructura vertical en la distribución de
los parámetros físicos. El desplazamiento res-
tringido de agua registrado en el interior de la
bahía determina las características hidrobioló-
gicas particulares de este sector, que puede ser
92 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
Figura 14. Distribución de las zonas hidrobiológicas diferenciadas en el área de Bahía A. Brown.
Figure 14. Distribution of the hydrobiological zones differentiated in the A. Brown Bay area.
54° 51’ S
54° 53’ S
54° 55’ S
67° 35’ W 67° 30’ W 67° 25’ W
considerado como un área de retención donde
la baja velocidad y el intercambio reducido
favorecen la sedimentación de partículas de
menor granulometría y el desarrollo incipiente
de una estructura vertical en la distribución de
los parámetros físicos. Estudios previos sobre
la composición granulométrica de los sedimen-
tos en el sector interior de la bahía mostraron
una alta proporción (30-40%) de limo-arcillas.
A diferencia de los sedimentos del sector cen-
tral y sector costero, presentó una composición
mayoritaria de arenas (Amin 1999). Las áreas
con circulación restringida, donde prevalece la
sedimentación sobre el transporte, pueden fun-
cionar como trampas de sedimentos y por lo
tanto reservorios potenciales de estadíos bentó-
nicos de algunos dinoflagelados. Las hipnoci-
gotas de resistencia producidas por muchas
especies de dinoflagelados tienden a concen-
trarse en sedimentos finos más que en los grue-
sos arenosos debido a que tienen un comporta-
miento hidrodinámico similar al de las partícu-
las de limo (Dale 1976; Angles et al. 2010),
dando lugar a la formación de “bancos” de
quistes. La presencia de estos bancos tiene una
considerable significación biológica debido a
que la germinación de los quistes proporciona
un inóculo inicial para la formación de floreci-
mientos de dinoflagelados o la producción de
eventos locales de toxicidad (Anderson y Wall
1978; Anderson 1984), por lo cual, el monito-
reo de las poblaciones bentónicas de quistes de
dinoflagelados y la localización de las áreas
que actúan como reservorios de estos quistes
proporcionan una información importante que
puede proveer una alerta temprana sobre la
presencia y abundancia de especies tóxicas en
éstas áreas.
4) La zona del Paso R. Guaraní, donde la escasa
profundidad favoreció el incremento de la tem-
peratura y la penetración de la radiación solar
hasta el fondo. La gran disponibilidad de luz
sobre el fondo en este sector proporciona con-
diciones favorables para el crecimiento de espe-
cies bentónicas de fitoplancton como Prorocen-
trum lima. Esta especie, productora de toxinas
lipofílicas, tiene un hábito principalmente ben-
tónico o epifítico (Faust 1991); y fue observada
en las muestras de fitoplancton tomadas en el
lugar, aunque en baja abundancia.
El predominio de dinoflagelados comúnmente
registrado a principios de diciembre en el área
del Canal Beagle está caracterizado por la pre-
sencia de especies productoras de toxina parali-
zante de moluscos (TPM) como A. catenella y A.
tamarense (Benavides et al. 1995; Guzmán et al.
2002; Almandoz et al. 2011), lo cual se evidencia
en los niveles de toxicidad de moluscos bivalvos
registrados en los monitoreos de toxinas realiza-
dos rutinariamente en el área (Goya y Maldona-
do 2014). La inusual ausencia de toxicidad regis-
trada en diciembre de 2013 fue coincidente con
una escasa presencia de dinoflagelados observa-
da en el plancton y la ausencia de las especies de
Alexandrium mencionadas, las cuales normal-
mente causan el incremento de toxicidad en esta
época del año en la Bahía A. Brown. La ausencia
de estas especies de dinoflagelados y la domi-
nancia del Género Chaetoceros en el plancton
mostraron que la comunidad de fitoplancton se
hallaba en una etapa temprana de desarrollo,
indicando un retraso en la típica secuencia suce-
sional descripta por Margalef (1978), que
comienza a principios de primavera con el flore-
cimiento de diatomeas pequeñas formadoras de
cadenas y de rápido crecimiento, como la mayo-
ría de las especies del género Chaetoceros,
seguida por el crecimiento de diatomeas de
mayor tamaño. Florecimientos de Chaetoceros
han sido registrados previamente en otros secto-
res del Canal Beagle durante la primavera tem-
prana (Avaria et al. 2003; Pizarro et al. 2005).
Almandoz et al. (2011) estudiaron la variación
estacional de la composición del fitoplancton en
área de Bahía A. Brown durante un ciclo anual y
observaron que el incremento en la biomasa y
densidad celular registrado a principios de pri-
93
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
mavera está asociado al florecimiento de varias
especies de diatomeas del Género Chaetoceros,
entre las que presentan mayor abundancia C.
socialis, C. tortissimus, C. debilis y C. decipiens.
Igualmente, la única especie de Alexandrium
observada en las muestras tomadas en este perío-
do (A. ostenfeldii) es normalmente observada en
el plancton durante el mes de octubre, en coinci-
dencia con el inicio del florecimiento primaveral
de las diatomeas, causando un pico menor de
toxicidad en los moluscos bivalvos del área en
ese período (Hernando com. pers.)1.
De acuerdo con el estudio realizado por
Almandoz et al. (2011), el florecimiento de
Chaetoceros es seguido por un pico menor de
abundancia representado por el Género Thalas-
siosira, después del cual la biomasa de diatome-
as decrece, incrementándose la abundancia de
los dinoflagelados sobre el final de la primavera.
La composición específica del fitoplancton
durante diciembre de 2013 estuvo dominada en
por diatomeas del Género Chaetoceros. Esta
composición, y la ausencia de toxicidad en este
período, sugieren que la comunidad fitoplanctó-
nica se hallaba en una etapa temprana de la
secuencia sucesional clásica.
Las diferencias observadas con estudios previos
en la composición específica de fitoplancton en el
área estudiada pueden estar relacionadas a la baja
temperatura y velocidad del viento registradas por
la estación meteorológica del aeropuerto de la ciu-
dad de Ushuaia durante los meses de primavera
previos. Coincidentemente, en el Boletín Climato-
lógico estacional publicado por el Servicio Mete-
orológico Nacional, se registraron anomalías tér-
micas negativas a partir de la primavera de 2013
hasta enero de 2014, principalmente en el centro y
sur de la Patagonia (SMN, 2013), siendo el verano
2013/2014 el más frio de las últimas cinco déca-
das. Otra anomalía registrada por el SMN durante
la primavera de 2013 fue que las frecuencias de
días con cielo cubierto fueron marcadamente posi-
tivas en la región. Estas anomalías atmosféricas
podrían haber sido uno de los factores que causó
el retraso en el desarrollo de la secuencia sucesio-
nal usual del fitoplancton en la región, alterando la
composición específica esperada para este período
del año, lo cual pone de manifiesto la necesidad de
realizar un monitoreo frecuente de los parámetros
atmosféricas regionales para favorecer la interpre-
tación de la variabilidad observada en las comuni-
dades de fitoplancton.
Las fracciones de nano y picoplancton son
importantes componentes del fitoplancton en los
océanos y carecen en algunos casos de caracteres
morfológicos definitorios, por lo que su estudio
requiere técnicas especiales. Estos organismos,
presentan un perfil complejo de pigmentos foto-
sintéticos (clorofilas, carotenoides y ficobilinas)
distribuidos selectivamente en diferentes taxones
(Jeffrey et al. 1997). La presencia de pigmentos
marcadores propios de diferentes taxones, gene-
ralmente a nivel de clase y excepcionalmente al
nivel de género y especie, es una ayuda importan-
te para caracterizar la composición de la comuni-
dad de fitoplancton en muestras naturales. En las
muestras analizadas, se identificaron componen-
tes del nano y picoplancton según su perfil pig-
mentario, observándose una muy buena correla-
ción entre los pigmentos determinados y los gru-
pos fitoplanctónicos observados en microscopio,
siendo el primer estudio de este tipo que se reali-
za en Bahía A. Brown.
Los niveles de clorofila determinados corres-
ponden a una etapa inicial del crecimiento fito-
planctónico primaveral. La presencia de altas
concentraciones de fucoxantina, la baja diversi-
dad pigmentaria y el incremento en el nivel de
clorofila adel 10 al 17 de diciembre, se corres-
ponden con el crecimiento de diatomeas observa-
do y es coincidente con la disminución de
nutrientes registrada entre ambos muestreos.
94 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
1Marcelo Hernando, Departamento de Radiobiología, Comisión Nacional de Energía Atómica, Av. Gral. Paz 1499, B1650KNA
- Buenos Aires, Argentina.
Perfil de toxinas y toxicidad
En la región se han registrado varias especies
de diatomeas del Género Pseudo-nitzschia (P.
australis,P. calliantha,P. fraudulenta yP. cf.
seriata) potenciales productoras de ácido domoi-
co (TAM) (Almandoz et al. 2011). Sin embargo,
en el canal solo se ha detectado AD en una cam-
paña realizada en abril de 2012 en la que no se
identificó la especie productora (Krock et al.
2015). La ausencia de AD en las muestras estu-
diadas puede deberse a diversos factores. El pri-
mer factor a considerar es una baja concentración
de células o bajo nivel de toxinas por célula y por
lo tanto un nivel de toxinas no detectable. Otro
punto a tener en cuenta es que la producción de
toxinas por el Género Pseudo-nitzschia depende
de múltiples factores tanto externos (nutrientes,
luz, hierro, cobre, etc.) como internos (fase de
crecimiento, endobacterias, etc.) (Lelong et al.
2012). La presencia de una especie potencialmen-
te tóxica en el plancton no es sinónimo de toxici-
dad, pero es un alerta, y por lo tanto es necesario
realizar los estudios correspondientes para verifi-
car su capacidad como productor de toxinas y
monitorear los posibles organismos afectados.
El análisis oficial de Toxinas Paralizantes de
Moluscos en la Argentina se realiza por el método
tradicional de bioensayo con ratones (SAGPYA
2006). Sin embargo, por razones éticas en diver-
sas legislaciones, como en la Comunidad Euro-
pea, no se considera éste un método adecuado. El
uso potencial de técnicas analíticas para reempla-
zar bioensayos con ratón está siendo discutido,
para lo cual los métodos que utilizan HPLC resul-
tan los más adecuados. El método analítico per-
mite conocer y cuantificar cada una de las toxinas
que forman el grupo de TPM, y por lo tanto es el
ideal para estudiar los fenómenos de transferencia
y metabolización en los diferentes organismos
afectados. Sin embargo, presenta algunas desven-
tajas en los programas de monitoreo cuando es
necesario controlar en forma rápida una gran can-
tidad de muestras (Etheridge 2010). Frente a la
rápida y segura respuesta que brinda el bioensa-
yo, el método oficial de análisis por HPLC pro-
puesto por la Comunidad Europea tiene el incon-
veniente de la interpretación de los resultados, la
necesidad de contar con todos los estándares y el
tiempo insumido en la extracción, purificación y
análisis de las muestras (EFSA 2009). Frente a
este problema, una solución que se está evaluan-
do es la utilización de kits rápidos para el análisis
rutinario en los programas de monitoreo (Etherid-
ge 2010).
El análisis de toxinas por HPLC en muestras de
bivalvos del mismo período mostró la presencia
de TPM en muy bajas concentraciones, por lo que
es de suponer que en el período estudiado no hubo
eventos extraordinarios de especies toxicas de
fitoplancton. Con el objetivo de estudiar la evolu-
ción temporal de la toxicidad, se analizaron mues-
tras de mejillones y cholgas correspondientes a un
período anterior. En el análisis de las muestras
colectadas en el período julio a diciembre de
2013, si bien algunas muestras fueron negativas
por bioensayo, en todas fue posible detectar TPM
en diferente concentración utilizando el método
más sensible de HPLC. El bajo coeficiente de
correlación observado entre los métodos puede
deberse al error típico del bioensayo (20-30%), a
que la sensibilidad del análisis por HPLC es supe-
rior, o a la presencia de sustancias que son toxicas
para los ratones y no son detectadas por el método
de HPLC (Costa et al. 2009). La baja presencia de
especies tóxicas en el plancton y la detoxificación
de los moluscos observada en el período abarcado
por este estudio, sugieren que las toxinas fueron
adquiridas en un evento tóxico previo ocurrido en
el verano de 2012-2013 (Eriksson com. pers.)2.
Sin embargo, tanto en mejillones como en chol-
gas, se observó un incremento del contenido total
95
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
2Nahuel Eriksson, Secretaría de Ambiente, Desarrollo Sostenible y Cambio Climático de la Provincia de Tierra del Fuego,
Antártida e Islas del Atlántico Sur, San Martín 1401 - Ushuaia, Argentina.
de toxinas en las muestras tomadas el 2 de sep-
tiembre y 17 de diciembre. Si bien no se observa
un incremento de las especies productoras de
TPM en la comunidad fitoplanctónica, otros facto-
res pueden haber causado esta variación, como la
re-suspensión de las hipnocigotas de dinoflagela-
dos tóxicos. Se ha atribuido a las hipnocigotas la
presencia de toxicidad en algunos filtradores
(almeja y culengue) de la Región de Aysén, repor-
tada durante el invierno, en ausencia de la fase
móvil (Lembeye 1998). Otro factor posible en la
variación del perfil de toxinas en las muestras de
bivalvos es la diferente composición de toxinas en
los dinoflagelados A. catenella y A. ostenfeldii,
cuya sucesión en el plancton podría reflejarse
como un cambio en el perfil tóxico en las primeras
etapas de intoxicación de los mejillones. Además,
los cambios fisiológicos de estadio y madurez
sexual de los bivalvos pueden modificar el conte-
nido de humedad y grasas total de la muestra, con
el consecuente cambio en la cantidad relativa de
toxinas expresadas en peso húmedo (Bricelj y
Shumway 1998). En la región de Canal Beagle, el
tiempo de detoxificación de los mejillones puede
ser mayor como consecuencia de la baja tempera-
tura del agua, lo que ocasiona una baja velocidad
de metabolización de las toxinas adquiridas. Por
ejemplo, Álvarez (2012) observa un evento de
TPM ocurrido en octubre de 2009 en Canal Bea-
gle que impuso una veda que se extendió por todo
un año. Otro factor importante en la velocidad de
detoxificación es la concentración inicial de toxi-
nas que suele ser elevada en los eventos registra-
dos en el Canal Beagle (Goya y Maldonado 2014).
Por otra parte, la diferencia de toxicidad entre
mejillones y cholgas obtenidas en cultivo o en
bancos naturales se ha observado en otros estudios
y puede ser debida a diferencias en la metaboliza-
ción enzimática de las toxinas (Bricelj y Shum-
way 1998).
El cultivo de A. ostenfeldii y A. cf. tamarense
permitió realizar estudios controlados para pro-
fundizar el conocimiento de algunas de las carac-
terísticas ecofisiológicas específicas como la pro-
ducción de MAAs, el perfil pigmentario y la com-
posición de toxinas. Los resultados obtenidos en
este estudio demuestran que A. ostenfeldii, aislado
del Canal y creciendo en condiciones óptimas de
cultivo, solo produce muy baja cantidades de
GTX2/3. Por otra parte, se ha observado que A.
tamarense, aislado de la plataforma bonaerense,
presenta mayor toxicidad creciendo en medio
natural que en cultivo debido a las diferencias en
el perfil toxico que presenta el dinoflagelado cre-
ciendo en condiciones diferentes (Montoya et al.
2010). Es por lo tanto importante estudiar la pro-
ducción de toxinas de A. ostenfeldii en medio
natural con el fin de comparar las características
ecofisiológicas. El cultivo de A. cf. tamarense ais-
lado en un estudio previo en el Canal Beagle pre-
senta un perfil de toxinas similar al de A. tamaren-
se aislado de la plataforma bonaerense (Montoya
et al. 2010). Igualmente, el resultado del análisis
de pigmentos de los cultivos aquí estudiados fue
coincidente con el esperado para dinoflagelados
de este género (Jeffrey et al. 1997), presentando
peridinina como pigmento característico.
Los efectos nocivos que inducen la radiación
UV en organismos acuáticos pueden ser aminora-
dos a través de varios mecanismos de fotoprotec-
ción entre los que se encuentran, además, la acti-
vación de sistemas antioxidantes, la acumulación
de sustancias que absorben radiación UV (foto-
protectores). Entre los fotoprotectores se encuen-
tran los aminoácidos tipo micosporina (MAAs).
Los dinoflagelados han desarrollado la habilidad
de sintetizar este tipo de compuestos, lo que
sumado a su capacidad de migración vertical en
la columna de agua le confiere una decisiva ven-
taja adaptativa. En A. ostenfeldii la composición
en MAAs individuales fue relativamente menos
compleja que la de otras especies de Alexan-
drium, mientras que en A. cf. tamarense fue muy
similar a las estudiadas previamente (Carreto et
al. 2001). Dado que la disminución de la capa de
ozono en la región es máxima en primavera, sería
conveniente realizar en un futuro estudios de
fotoadaptación y presencia de aminoácidos simi-
96 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
lares a micosporinas en estas especies en medio
natural.
En 2016, las floraciones de Pseudochattonella
causaron una mortalidad del 20% de la produc-
ción total de salmón chileno: en unos pocos días
se sacrificaron unos 30 millones de peces (Cle-
ment et al. 2016). Estos eventos fueron seguidos
por floraciones excepcionales de A. catenella,
que devastaron la producción de mariscos y lleva-
ron a una agitación social que afectó gran parte de
la zona productiva. Estos fenómenos se asociaron
claramente con anomalías climáticas y se vincu-
laron a una de las señales más fuertes de El Niño
en el Océano Pacífico Sudoriental en las últimas
décadas (Muñoz et al. 2018). La experiencia
obtenida en los últimos años sobre los eventos de
toxicidad nos ha demostrado que se debe prestar
especial atención al advenimiento de nuevas
especies tóxicas y a la ocurrencia de nuevos sín-
dromes tóxicos en la región. Así mismo, se
advierte la necesidad de realizar un monitoreo
microscópico de los sedimentos bentónicos en el
sector interno de la Bahía A. Brown junto con el
de las especies tóxicas presentes en el plancton,
así como contar con un registro continuo de las
variables meteorológicas para intentar desarrollar
una capacidad predictiva de los florecimientos de
algas nocivas en el canal.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos la colaboración de la Subsecre-
taría de Desarrollo Sustentable y Ambiente y la
Dirección General de Desarrollo Pesquero y Acu-
ícola del Gobierno de la Provincia de Tierra del
Fuego, Antártida e Islas del Atlántico Sur para la
realización los muestreos. Al Sr. Nahuel Erikk-
son, director del Laboratorio Ambiental de la
SADSyCC por facilitar las instalaciones para los
análisis preliminares de las muestras. A la Sra.
Belén Mattera por su colaboración en los análisis
de pigmentos. Contribución INIDEP Nº 2191.
REFERENCIAS
ALMANDOZ GO, FABRO E, FERRARIO M, TILL-
MANN U, CEMBELLA A, KROCK B. 2017. Spe-
cies occurrence of the potentially toxigenic
diatom genus Pseudo-nitzschia and the associ-
ated neurotoxin domoic acid in the Argentine
Sea. Harmful Algae. 63: 45-55.
ALMANDOZ GO, HERNANDO MP, FERREYRA GA,
SCHLOSS IR, FERRARIO ME. 2011. Seasonal
phytoplankton dynamics in extreme southern
South America (Beagle Channel, Argentina). J
Sea Res. 66 (2): 47-57.
ALMANDOZ GO, MONTOYA N, HERNANDO MP,
BENAVIDES H, CARIGNAN M, FERRARIO ME.
2014. Toxic strains of the Alexandrium osten-
feldii complex in South America (Beagle
Channel, Argentina). Harmful Algae. 37: 100-
109.
ÁLVAREZ M. 2012. Situación actual de las zonas
de producción de moluscos bivalvos en
referencia a los fenómenos de Marea Roja.
Años 2008 al 2011. 5to Taller de Trabajo de la
Red de Fortalecimiento para la Maricultura
Costera Patagónica y del Taller de Cultivo de
Mejillón. <http://www. cenpat-conicet.gov.ar/
mariculturaenred/PresentacionesTaller/Mareas
rojas-FerinoAlvarez.pdf>.
AMIN OA. 1999. Estudio de las características
oceanográficas de la Bahía Almirante Brown.
Informe para la Subsecretaría de Recursos nat-
urales y Ambiente Humano de la prov. de Tier-
ra del Fuego, Antártida e Islas del Atlántico
Sur, Argentina. 9 p.
ANDERSON DM. 1984. The roles of dormant cysts
in toxic dinoflagellate blooms and shellfish
toxicity. En: RAGELIS E, editor. Seafood tox-
ins. American Chemical Society Symposium
series. Washington: American Chemical Society.
p. 125-138.
ANDERSON DM, WALL D. 1978. Potential impor-
tance of benthic cysts of Gonyaulax tamaren-
97
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
sis and G. excavata in initiating toxic dinofla-
gellate blooms. J Phycol. 14: 224-234.
ANGLES S, GARCES E, JORDI A, BASTERRETXEA G,
PALANQUES A. 2010. Alexandrium minutum
resting cyst distribution dynamics in a
confined site. Deep-Sea Res (II Top Stud
Oceanogr). 57 (3-4): 210-221.
[AOAC] ASSOCIATION OF OFFICIAL ANALYTICAL
CHEMISTS. 1985. Paralytic shellfish poison.
Biological method. Final action. Official
Methods of Analysis. Sec. 959.08. p. 21-22.
AVARIA, S. 2008. Phytoplankton in the austral
Chilean channels and fjords. Progress in the
oceanographic knowledge of Chilean interior
waters, from Puerto Montt to Cape Horn. En:
SILVA N, PALMA S, editores. Valparaíso: Comi-
té Oceanográfico Nacional-Pontificia Univer-
sidad Católica de Valparaíso. p. 89-92.
AVARIA S, CACERES C, CASTILLO P, MUÑOZ P.
2003. Distribución del microfitoplancton
marino en la zona del Estrecho de Magallanes-
Cabo de Hornos, Chile, en la primavera de
1998 (crucero CIMAR 3 fiordos). Cienc Tec-
nol Mar. 26: 79-96.
BALESTRINI C, MANZELLA G, LOVRICH G. 1998.
Simulación de corrientes en el Canal Beagle y
Bahía Ushuaia mediante un modelo bidimen-
sional. Servicio de Hidrografía Naval, Repú-
blica Argentina. Departamento Oceanografía.
Informe Técnico N° 98, 58 p.
BENAVIDES H, PRADO L, DIAZ S, CARRETO JI.
1995. An exceptional bloom of Alexandrium
catenella in the Beagle Channel, Argentina.
En: LASSUS P, ARZUL G, ERARD E, GENTIEN P,
MARCAILLOU C, editores. Harmful marine
algal blooms. Proceedings of the Sixth Inter-
national Conference on Toxic Marine Phyto-
plankton, October 1993, Nantes, France. p.
113-119.
BERTOLOTTI MI, PAGANI A, GUALDONI P, FOSATI J.
2014. Cadena de producción del cultivo del
mejillón en el año 2011 en la provincia de Tie-
rra del Fuego, Antártida e Islas del Atlántico
Sur, Argentina. Rev Galega Econo. 23: 33-50.
BRICELJ VM, SHUMWAY SE. 1998. Paralytic shell-
fish toxins in bivalve molluscs: occurrence
transfer kinetics and biotransformation. Rev
Fish Sci. 6 (4): 315-383.
CARRETO JI, CARIGNAN MO, MONTOYA NG. 2001.
Comparative studies on mycosporine-like
amino acids, paralytic shellfishtoxins and pig-
ment profiles of the toxic dinoflagellates
Alexandrium tamarense,A. catenella and A.
minutum. Mar Ecol Prog Ser. 223: 49-60.
CARRETO JI, CARIGNAN MO, MONTOYA NG. 2002.
Short term effects of ultraviolet radiation on
the toxic dinoflagellate Alexandrium catenel-
la. Pigment bleaching and MAAs synthesis
inhibition. In: Aquaculture, Environment and
Marine Phytoplankton. G. Arzul Coord. Ed.
IFREMER, Actes colloq. 34: 173-190.
CARRETO JI, CARIGNAN MO, MONTOYA NG. 2005.
A high-resolution reverse-phase liquid chro-
matography method for the analysis of
mycosporine-like amino acids (MAAs) in
marine organisms. Mar. Biol. 146: 237-252.
CEMBELLA AD, LEWIS NI, QUILLIAM MA. 2000.
The marine dinoflagellate Alexandrium osten-
feldii (Dinophyceae) as the causative organ-
ism of spirolide shellfish toxins. Phycologia.
39: 67-74.
CLÉMENT A, LINCOQUEO L, SALDIVIA M, BRITO
CG, MUÑOZ F, FERNÁNDEZ C, PÉREZ F, MALU-
JE CP, CORREA N, MONCADA V, CONTRERAS G.
2016. Exceptional summer conditions and
HABs of Pseudochatonella in Southern Chile
create record impacts on salmon farms. Harm-
ful Algae News. 53: 1-3.
COSTA PR, BAUGH KA, WRIGHT B, RALONDE R,
NANCE SL, TATARENKOVA N, ETHERIDGE SM,
LEFEBVRE KA. 2009. Comparative determina-
tion of paralytic shellfish toxins (PSTs) using
five different toxin detection methods in shell-
fish species collected in the Aleutian Islands,
Alaska. Toxicon. 54: 313-320.
DALE B. 1976. Cyst formation, sedimentation, and
preservation: factors affecting dinoflagellate
assemblages in recent sediments from Trond-
98 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
heimsfjord, Norway. Rev Palaeobot Palynol.
22: 39-60.
[EFSA] EUROPEAN FOOD SAFETY AUTHORITY.
2009. Scientific opinion of the panel on con-
taminants in the food chain on is quest from
the European Commission on marine biotox-
ins in shellfish-summary on regulated marine
biotoxins. EFSAJ. 1306: 1-23.
ETHERIDGE SM. 2010. Paralytic shellfish poison-
ing: Sea food safety and human health per-
spectives Toxicon. 56: 108-122.
FAUST MA. 1991. Morphology of ciguatera-caus-
ing Prorocentrum lima (Pyrrophyta) from
widely differing sites. J Phycol. 27: 642-648.
FERRARIO ME, SAR EA, SALA S. 1995. Metodolo-
gía básica para el estudio del fitoplancton con
especial referencia a las diatomeas. En: ALVE-
AL K, FERRARIO ME, OLIVEIRA EC, SAR EA,
editores. Manual de métodos ficológicos.
Concepción: Universidad de Concepción. p.
1-23.
FRITZ L, TRIEMER RE. 1985. A rapid simple tech-
nique utilizing Calcofluor White M28 for the
visualization of dinoflagellate thecal plates. J
Phycol. 21: 662-664.
GOYA AB, MALDONADO S. 2014. Evolution of
PSP toxicity in shellfish from the Beagle
Channel (Tierra del Fuego, Argentina): an
overview. En: SAUVÉ G, editor. Molluscan
shellfish safety. Dordrecht: Springer. p. 15-23.
GRASSHOFF K, EHRHARDT M, KREMLING K. 1983.
Methods of sea water analysis. Weimnheim:
Verlag Chemie. 419 p.
GUZMAN L, CAMPODÓNICO E. 1975. Marea Roja
en la Región de Magallanes. Publicaciones
Instituto de la Patagonia. Serie Monografías,
Punta Arenas, Chile, 9. 44 p.
GUZMAN L, LEMBEYE G. 1975. Estudios sobre un
florecimiento tóxico causado por Gonyaulax
catenella en Magallanes. II— Algunas condi-
ciones hidrográficas asociadas. ANS. INST.
PAT., Punta Arenas (Chile). VI (1-2): 185-195.
GUZMAN L, PACHECO H, PIZARRO G, ALARCÓN C.
2002. Alexandrium catenella y veneno parali-
zante de los mariscos en Chile. En: SAR EA,
FERRARIO ME, REGUERA B, editores. Floracio-
nes algales nocivas en el cono sur americano.
Vigo: Instituto Español de Oceanografía. p.
235-255.
ISLA F, BUJALESKY G, CORONATO A. 1999. Proce-
sos estuarinos en el Canal Beagle, Tierra del
Fuego. Rev Asoc Geol Argent. 64 (4): 307-318.
HYDES D, AOYAMA M, AMINOT A, BECKER S,
COVERLY S, DANIEL A, DICKSON A, GROSSO O,
KEROUEL R, VAN OOIJEN J, ET AL. 2010.
Determination of dissolved nutrients in
seawater. En: HOOD EM, SABINE CL, SLOYAN
BM, editores. The GO-SHIP repeat
hydrography manual: a collection of expert
reports and guidelines. IOCCP Report No. 14,
ICPO Publication Series No. 134. http://www.
go-ship.org/HydroMan.html.
JEFFREY SW, WRIGHT SW. 1997. Qualitative and
quantitative HPLC analysis of SCOR refer-
ence algal cultures. En: JEFFREY SW, MAN-
TOURA RFC, WRIGHT SW, editores. Phyto-
plankton pigments in oceanography: guide-
lines to modern methods, Vol. 10. Paris:
UNESCO Monographs on Oceanographic
Methodology. p. 343-360.
KREMP A, LINDHOLM T, DRESSLER N, ERLER K,
GERDTS G, EIRTOVAARA S, LESKINEN E. 2009.
Bloom forming Alexandrium ostenfeldii
(Dinophyceae) in shallow waters of the Åland
Archipelago, Northern Baltic Sea. Harmful
Algae. 8: 318-328.
KROCK B, BOREL M, BARRERA F, TILLMANN U,
FABROD E, ALMANDOZ GO, FERRARIO M, GAR-
ZÓN CARDONA JE, KOCHA BP, ALONSO C, ET
AL. 2015. Analysis of the hydrographic condi-
tions and cyst beds in the San Jorge Gulf,
Argentina, that favor dinoflagellate population
development including toxigenic species and
their toxins. J Mar Syst. 148: 86-100.
LASSUS P, PRONIEWSKI F, MAGGI P, TRUQUET P,
BARDOUIL M. 1993. Wind-induced toxic
blooms of Dinophysis cf. acuminata in the
Antifer area (France). En: SMAYDA TJ,
99
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
SHIMIZU Y, editores. Toxic phytoplancton
blooms in the sea. Elsevier Science Publish-
ers. p. 519-523.
LELONG A, GARET H, SOUDANT P, BATES S. 2012.
Pseudo-nitzschia (Bacillariophyceae) species,
domoic acid and amnesic shellfish poisoning:
revisiting previous paradigms. Phycologia. 51
(2): 168-216.
LEMBEYE G. 1998. Seguimiento de la toxicidad en
recursos pesqueros de importancia comercial
en la X y XI Región, Informe Final Proyecto
FIP. 86 p.
MARGALEF R. 1978. Life forms of phytoplankton
as survival alternatives in an unstable environ-
ment. Ocenol Acta. 1: 493-509.
MONTOYA N, CARIGNAN M, BENAVIDES H. 2012.
Toxinas emergentes: spirolidos en mejillones,
fitoplancton y en cultivo de Alexandrium
ostenfeldii del Canal de Beagle. Inf Invest
INIDEP N° 116/2012.
MONTOYA NG, FULCO KV, CARIGNAN MO,
CARRETO JI. 2010. Toxin variability in cul-
tured and natural populations of Alexandrium
tamarense from southern South America –
Evidences of diversity and environmental reg-
ulation. Toxicon. 56: 1408-1418.
MUÑOZ JL, URBINA MA, GARREAUD R, IRIARTE
JL. 2018. Hydroclimatic conditions trigger
record harmful algal bloom in western Patag-
onia (Summer 2016). Scientific Reports
(2018) 8:1330. doi:10.1038/s41598-018-
19461-4
NAGAI S, NITSHITANI G, TOMARU Y, S AKIYAMA S,
KAMIYAMA T. 2008. Predation by the toxic
dinoflagellate Dinophysis fortii on the ciliate
Myrionecta rubra and observation of seques-
tration of ciliate chloroplasts. J Phycol. 44 (4):
909-922.
OSHIMA Y. 1995. Post-column derivatisation liq-
uid chromatography method for paralytic
shellfish toxins. J AOAC Int. 78: 528-532.
PEPERZAK L, SNOEIJER GJ, DIJKEMA R, GIESKES
WWC, JOORDENS J, PEETERS JCH, VRIELING
EG, ZEVENBOOM W. 1996. Development of
Dinophysis acuminata bloom in the river
Rhine plume. En: YASUMOTO T, OSHIMA Y,
FUKUYO Y, editores. Harmful and toxic algal
blooms. Intergovernmental Oceanographic
Commission of UNESCO. 273-276.
PIZARRO G, IRIARTE, JL, MONTECINO V, BLANCO
JL, GUZMÁN L. 2000. Distribución de la bio-
masa fitoplanctónica y productividad primaria
máxima de fiordos y canales australes (47°-
50° S) en octubre 1996. Cienc Tecnol Mar. 23:
25-48.
PIZARRO G, MONTECINO V, G UZMAN L, MUÑOZ V,
CHACON V, PACHECO H, FRANGOPULOS M,
RETAMAL L, ALARCON C. 2005. Patrones anua-
les recurrentes del fitoplancton en fiordos y
canales australes (43°-53° S) en primavera y
verano. Cienc Tecnol Mar. 28 (2): 63-83.
QUIROS R, LUCHINI L, WICKI G, ERRAZTI E. 1993.
Evaluación e identificación de sitios aptos
para el desarrollo de la acuicultura. Sobre la
zona costera de la Isla Grande de tierra del
Fuego y sus aguas interiores. Informe final
para la Dirección de Recursos Naturales de la
Prov. de Tierra del fuego Antártida e Islas del
Atlántico sur. Consejo Federal de Inversiones
de la República Argentina. Vol. I, II y II, 385
p.
REID PC. 1997. Discharges from hydroelectric
power schemes as a trigger for marine algal
blooms. Mar Pollut Bull. 34 (9): 730-733.
[SAGPYA] SECRETARÍA DE AGRICULTURA, PESCA
YALIMENTACIÓN. 2006. Capitulo XXIII Pro-
ductos de la Pesca 23.24 Reglamento Sanita-
rio de explotación y comercialización de
moluscos y bivalvos vivos para consumo
humano directo. Resolución SAGPYA
829/2006. Decreto 4238/68.
[SMN] SERVICIO METEOROLÓGICO NACIONAL.
2013. Boletín climatológico trimestral. Prima-
vera. Vol. XXV 2013. 13 p. http://www3.smn.
gob.ar/serviciosclimaticos/clima/archivo/
clim-primav13.pdf.
SIMONSEN R. 1974. The diatom plankton of the
Indian Ocean Expedition of R.V. “Meteor”
100 MARINE AND FISHERY SCIENCES 32 (2): 71-101 (2019)
1964-65. Meteor Forschungsergeb (D Biol).
19: 1-66.
SMAYDA, T.J. 2002. Turbulence, watermass
stratification and harmful algal blooms: an
alternative view and frontal zones as “pelagic
seed banks”. Harmful Algae. 1: 95-112.
SMAYDA TJ, REYNOLDS CS. 2001. Community
assembly in marine phytoplankton: applica-
tion of recent models to harmful dinoflagellate
blooms J Plank Res. 23 (5): 447-461.
TOUZET N, FRANCO JM, RAINE R. 2008. Morpho-
genetic diversity and biotoxin composition of
Alexandrium (Dinophyceae) in Irish coastal
waters. Harmful Algae. 7: 782-797.
UTERMÖHL H. 1958. Zur vervollkommung der
quantitative phytoplankton-methodik. Mitt Int
Ver Theor Angew Limnol. 9: 1-38.
VERA P, AVARIA S, MUÑOZ P. 1996. Composición
y distribución del fitoplancton de los fiordos
adyacentes a Campos de Hielo Sur, Chile.
Cienc Tecnol Mar. 19: 73-92.
WRIGHT JLC, QUILLIAM MA, CEMBELLA AD.
1995. Methods for domoic acid, the Amnesic
Shellfish Poisons. En: HALLEGRAEFF GM,
ANDERSON DM, CEMBELLA AD, editores.
Manual on Harmful Marine Microalgae, COI,
Manual Guides N° 33, UNESCO, Paris, p
113-133.
ZAPATA M, RODRIGUEZ F, GARRIDO JL. 2000. Sep-
aration of chlorophylls and carotenoids from
marine phytoplankton: a new HPLC method
using a reversed phase C8 column and pyri-
dine-containing mobile phases. Mar Ecol Prog
Ser. 195: 29-45.
Recibido: 22.04.2019
Aceptado: 21.08.2019
101
BENAVIDES ET AL.: AMBIENTE Y ALGAS NOCIVAS EN CANAL BEAGLE
