MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
https://doi.org/10.47193/mafis.3322020301108 265
NOTE
Epibiosis por Balaenophilus unisetus (Copepoda: Harpacticoida) en rorcual
común, Balaenoptera physalus (Mysticeti: Balaenopteridae), varado en Isla
de Margarita, Venezuela
JUAN M. ESTEVES1, 2, *, RODRIGO ACOSTA1, LUIS BERMÚDEZ3, CARLOS LIRA1 yARNALDO FIGUEREDO1
1Universidad de Oriente, Núcleo Nueva Esparta, Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Departamento de Acuacultura, Boca del Río,
Isla de Margarita, Venezuela. 2Turtles Love, Barra de Parismina, Costa Rica. 3Ministerio del Poder Popular para el Ecosocialismo y Aguas,
Dirección Estadal Nueva Esparta, La Asunción, Isla de Margarita, Venezuela
RESUMEN. La epibiosis es una estrategia común en muchos organismos acuáticos, y puede
constituir una herramienta de estudio muy valiosa en ecología y conservación. Las ballenas barba-
das conforman un taxón muy vulnerable a las pesquerías, lo que exige grandes esfuerzos para su
preservación. El varamiento de un ejemplar macho de Balaenoptera physalus en aguas del nororien-
te venezolano permitió evaluar puntualmente el fenómeno epibiótico. El tegumento del cetáceo fue
evaluado in situ, trasladándose algunas barbas al laboratorio para su estudio pormenorizado. El
único epibionte observado, aunque en número muy abundante, fue el copépodo harpacticoide
Balaenophilus unisetus. Se describen los diferentes estadios de desarrollo detectados: adulto, cope-
poditos (cinco) y nauplios (tres), acompañándose de ilustraciones y las mediciones pertinentes. Se
presentan y discuten aspectos morfológicos, biogeográficos y de hospedero. Resalta de este estudio:
la expansión del ámbito geográfico del copépodo, siendo el primer registro en aguas del Atlántico
Occidental, caribeñas y venezolanas; la observación de algunos pocos caracteres morfológicos dis-
crepantes a los previamente descritos, los cuales pudieran referir a distintos morfotipos del epibion-
te; y la primera detección de un tercer estadio naupliar para B. unisetus.
Palabras clave: Ballena de aleta, copépodos epibiontes, mamíferos marinos, distribución geográfi-
ca, Mar Caribe.
Epibiosis by Balaenophilus unisetus (Copepoda: Harpacticoida) in fin whale, Balaenoptera
physalus (Mysticeti: Balaenopteridae), stranded in Margarita Island, Venezuela
ABSTRACT. Epibiosis is a common strategy in many aquatic organisms, and can be a very valu-
able study tool in ecology and conservation. Baleen whales are a very vulnerable taxon to fisheries,
which requires great efforts for their preservation. The stranding of a male specimen of
Balaenoptera physalus in northeastern Venezuelan waters made it possible to properly assess the
epibiotic phenomenon. The cetacean integument was evaluated in situ and some barbs were trans-
ferred to the laboratory for detailed study. The only epibiont observed, although in very abundant
numbers, was the harpacticoid copepod Balaenophilus unisetus. Different life stages were detected
and described: adult, copepodites (five), and nauplii (three), accompanied by illustrations and prop-
er measurements. Morphological, biogeographic and host-related features are presented and dis-
cussed. Highlights of this study are: the geographical scope expansion of the copepod, being the first
record in Western Atlantic, Caribbean, and Venezuelan waters; the observation of a few discrepant
morphological characters from those previously described, which could refer to different morpho-
types of the epibiont; and the first detection of a third naupliar stage for B. unisetus.
Key words: Fin whale, epibiont copepods, marine mammals, geographical distribution, Caribbean
Sea.
Marine and
Fishery Sciences
MAFIS
*Correspondence:
j_manuel_est_glln@hotmail.com
Received: 4 August 2020
Accepted: 29 September 2020
ISSN 2683-7595 (print)
ISSN 2683-7951 (online)
https://ojs.inidep.edu.ar
Journal of the Instituto Nacional de
Investigación y Desarrollo Pesquero
(INIDEP)
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NonCommercial-ShareAlike 4.0
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La epibiosis puede definirse como la coloniza-
ción de una superficie viva por animales o plantas
sésiles (Wahl et al. 1997). Muchos organismos
acuáticos han desarrollado estrategias de fijación
a superficies duras y relativamente estables pro-
porcionadas por otros seres vivos (Fernandez-
Leborans 2010). La epibiosis es un fenómeno
típicamente (aunque no exclusivo) acuático y
extremadamente común en el mar (Wahl 1989).
Los ensamblajes epibióticos constituyen modelos
apropiados para investigar los factores ecológicos
y evolutivos que gobiernan las relaciones simbió-
ticas siendo, además, herramientas útiles para el
seguimiento de los movimientos de los organis-
mos (Domènech et al. 2015).
Las ballenas barbadas son unos de los anima-
les vivos más grandes del planeta y han sufrido
una explotación muy intensa por parte del ser
humano (Bannister 2018). Bannister (2018) indi-
ca que cuatro de las 14 especies que agrupa el
Suborden Mysticeti Flower, 1864, se encuentran
en peligro. El rorcual común, Balaenoptera
physalus (Linnaeus, 1758), es una de las especies
más afectadas por la sobrepesca, habiendo colap-
sado varias operaciones balleneras por la dramá-
tica reducción de las poblaciones del cetáceo
(Aguilar y García-Vernet 2018). El interés por la
conservación de esta especie motivó medidas
como su incorporación a los listados de la Con-
vención sobre el Comercio Internacional de
Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silves-
tres (CITES, por sus siglas en inglés), lo cual
prohíbe la comercialización de ejemplares o de
sus productos y moratoria a la caza desde 1985
(Bolaños-Jiménez et al. 2015; Reilly et al. 2016).
Los estudios sobre epibiosis pueden servir para
apuntalar las estrategias de conservación de esta
especie, ya que arrojan luz sobre los patrones de
ocurrencia geográfica, salud, estacionalidad y
comportamiento, entre otros muchos aspectos
(Pinou et al. 2019).
Existe muy poca información disponible sobre
epibiosis en el rorcual común, obteniéndose algu-
nos datos de los trabajos de Allen (1916), Mac-
kintosh y Wheeler (1929), Mackintosh (1942),
Bannister y Grindley (1966), Raga y Sanpera
(1986), Badillo Amador et al. (2006), Ciçek et al.
(2007), Mogoe et al. (2014) y Pino Álvarez
(2014). Una oportunidad singular de evaluar el
fenómeno epibiótico en B. physalus se obtuvo
con el varamiento de un ejemplar ocurrido en las
coordenadas 10° 59′ 32,28″ N y 64° 23′ 40,46″ W,
sector Los Cocoteros, Península de Macanao, en
el extremo occidental de la Isla de Margarita,
Estado de Nueva Esparta, Venezuela (Esteves et
al. 2018).
El ejemplar varado, un macho adulto de 19,9 m
de longitud, llegó vivo a la playa, aunque en
muy malas condiciones, muriendo al poco tiem-
po, lo cual permitió la revisión minuciosa de
todo el tegumento aún vivo. Ningún epibionte
fue detectado en este órgano. Varias barbas fue-
ron extraídas, embolsadas y transportadas hasta
el laboratorio de Parasitología, Patología y Pro-
filaxis de la Escuela de Ciencias Aplicadas del
Mar (ECAM), Universidad de Oriente, núcleo
Nueva Esparta (UDONE), donde se mantuvie-
ron refrigeradas hasta su evaluación. Las barbas
exhibían parches amarillentos dispersos, a los
cuales se realizó un raspado superficial para
recopilar posibles epibiontes presentes. Por
medio de microscopios estereoscópico (Motic
SFC12-N2TG) y óptico (Motic B1-220ASC) se
logró la observación de los organismos presen-
tes, los cuales fueron fotografiados con la ayuda
de una cámara SONY Cyber-shot HD AVCHD
Exmor R sobrepuesta a los oculares de los
microscopios. Ejemplares de los diferentes esta-
dios vitales fueron depositados como vouchers
en la Colección Parasitológica de la Escuela de
Ciencias Aplicadas del Mar de la Universidad de
Oriente. Algunos especímenes fueron traslada-
dos al Centro de Microscopía Electrónica “Dr.
Ernesto Palacios Prü”, de la Universidad de Los
Andes, Mérida. Allí, las muestras fueron deshi-
dratadas en una serie creciente de alcoholes,
colocadas en un soporte sobre una cinta adhesi-
va de carbono conductora de doble cara, y
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expuestas durante 24 h en una campana de dese-
cación. Posteriormente, las muestras fueron
metalizadas con una capa de iones de oro de 25-
30 nm utilizando un ionizador Engineering IB2.
Finalmente, fueron observadas y analizadas con
un microscopio electrónico de barrido (MEB)
Hitachi S-2500.
Las barbas constituyeron el único microhábitat
en donde se encontraron epibiontes, correspon-
dientes a individuos de una especie de copépodo
en diferentes etapas de desarrollo y en gran canti-
dad. La ubicación sistemática de este epibionte y
su descripción se suministra a continuación.
Orden Harpaticoida Sars, 1903
Familia Balaenophilidae Sars, 1910
Género Balaenophilus Aurivillius, 1879
Especie Balaenophilus unisetus Aurivillius,
1879
Figuras 1-3
Balaenophilus unisetus Aurivillius 1879: 5,
láminas 1-4; Cocks 1885: 135; Collett 1886: 255,
figuras a-d; Lillie 1910: 786; Allen, 1916: 233,
242; Mackintosh 1942: 213; Lang 1948: 584,
figura 239; Vervoort and Tranter 1961: 70, figuras
1-6; Bannister and Grindley 1966: figura 1, lámi-
na XXVIII; Aguilar Vila 1985: 42; Raga and San-
pera 1986: 493, figura 1; Dalla Rosa and Secchi
1997: 427, figura 3; Ogawa et al. 1997: 698,
Badillo et al 2006: 751, figuras 1, 3; Badillo
Amador 2007: 55, figuras 5.1, 5.3; Aznar et al.
2010: 299; Raga et al. 2018: 680.
Balaenophilus unisetis Sars, 1910: 347, lámi-
nas CCXXIX y CCXXX.
Material examinado
Seis hembras adultas, cuatro hembras ovígeras,
ocho machos adultos, quince nauplios, treinta
copepoditos. En depósito diez especímenes pre-
servados en alcohol, números de catálogo CPE-
CAM-006a al CPECAM-006e, y dos ejemplares
montados permanentemente en láminas, CPE-
CAM-006f.
La morfología de los ejemplares evaluados
coincide muy bien con lo descrito por Aurivillius
(1879), Vervoort y Tranter (1961) y Bannister y
Grindley (1966). La nomenclatura de las estruc-
turas anatómicas del copépodo se ajustó a lo esta-
blecido por Coull (1977) y Ferrari y Dahms
(2007).
Hembras
Cuerpo alargado, cilíndrico, atenuado posterior-
mente, con una longitud promedio de 2,2 mm (1,9-
2,4 mm), desde el extremo del rostro hasta el final
de las ramas caudales. Setas caudales alcanzando
aproximadamente el 61% de la longitud corporal.
Relación largo:ancho de 7:1 (Figuras 1 A y 2 A).
Una ligera constricción medial divide el cuerpo en
prosoma y urosoma (Figura 1 A y 1 B). Prosoma
compuesto por cefalotórax, fusionado a un primer
somito toráxico, y tres segmentos toráxicos libres
(2-4). Rostro de tamaño moderado, no fusionado
al cefalotórax, constituido por una placa triangular
ligeramente curvada hacia abajo, de extremos
romos (Figura 1 C). Cefalotórax liso, considera-
blemente curvado hacia abajo en vista lateral, lige-
ramente más ancho posteriormente (Figuras 1 A y
2 A). Segmentos toráxicos libres sin placas epime-
rales, muy similares, igualando en longitud combi-
nada al cefalotórax. Urosoma constituido por
somito portador de la pata 5, somito genital doble
(somito genital y tercer urosomito fusionado), que
lleva los sacos ovígeros de la hembra, dos uroso-
mitos y un somito anal. Este último armado por
una extensión central posterior de su superficie
dorsal, denominado en este trabajo proceso escua-
miforme terminal, el cual puede llegar al margen
anterior de la inserción de las ramas caudales
(Figura 2 B), terminando en una punta ligeramente
redondeada. Dos ovisacos alargados eventualmen-
te presentes, de aproximadamente 0,35 mm. Cada
uno contentivo de aproximadamente 14 huevos.
Anténula corta, aproximadamente la mitad del
largo del cefalotórax. Unirramosa, integrada por
nueve segmentos. Quinto segmento con una pro-
yección distal. Número de setas en segmentos: 1
267
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
en el segundo, 10 en el tercero, 7 en el cuarto, 3
en el quinto, incluyendo 1 estetasco, 1 en el sexto,
2 en el séptimo, 3 en el octavo, 6 en el noveno
(Figura 2 C).
Antena birramosa, con segmento coxal muy
pequeño. Exopodo reducido, bisegmentado, deri-
vado del primer segmento del endopodo (aloba-
se), con segmento apical muy pequeño, coronado
con 2 setas. Alobase robusta, de longitud mayor a
la de los otros segmentos combinados, con una
hilera de setas mediales. Segmento libre del endo-
podo articulado en ángulo recto a la alobase, por-
tando un diente grueso en su margen externo y 7
garras ganchudas fuertes, 4 cortas y rectas y 3 lar-
gas y muy curvadas, de tamaño creciente hacia el
margen externo (Figura 2 D).
Los primeros apéndices orales (labrum, parag-
nato, mandíbula, maxílula y maxila) muy peque-
ños. No se pudieron recuperar durante la disec-
ción, por lo cual se omite su descripción.
268 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
500 µm
500 µm
B
A
C
Figura 1. Balaenophilus unisetus. Microfotografías de ejemplares adultos en vista lateral: macho (A), hembra (B) y MEB (C) de
extremo anterior de hembra.
Figure 1. Balaenophilus unisetus. Photomicrographs of adult specimens in lateral view: male (A), female (B), and SEM (C) of
the anterior end of female.
269
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
Figura 2. Balaenophilus unisetus. Hembra: habitus lateral (A), anténula (B), antena (C), maxilípedo (D), primera pata natatoria
(E), tercera pata natatoria (F), quinta pata natatoria (G) y furca caudal (vista dorsal) (H). Macho: habitus lateral (I), anté-
nula (J) y primera pata natatoria (K).
Figure 2. Balaenophilus unisetus. Female: lateral habitus (A), antenule (B), antenna (C), maxilliped (D), first swim leg (E), third
swim leg (F), fifth swim leg (G), and caudal furcation (dorsal view) (H). Male: lateral habitus (I), antenula (J), and first
swimming leg (K).
I
500 µm
F
300 µm
K
300 µm
150 µm
J
150 µm
E
A
500 µm
B
150 µm
C
150 µm
150 µm
D
G
150 µm
H
150 µm