MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
https://doi.org/10.47193/mafis.3322020301108 265
NOTE
Epibiosis por Balaenophilus unisetus (Copepoda: Harpacticoida) en rorcual
común, Balaenoptera physalus (Mysticeti: Balaenopteridae), varado en Isla
de Margarita, Venezuela
JUAN M. ESTEVES1, 2, *, RODRIGO ACOSTA1, LUIS BERMÚDEZ3, CARLOS LIRA1 yARNALDO FIGUEREDO1
1Universidad de Oriente, Núcleo Nueva Esparta, Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Departamento de Acuacultura, Boca del Río,
Isla de Margarita, Venezuela. 2Turtles Love, Barra de Parismina, Costa Rica. 3Ministerio del Poder Popular para el Ecosocialismo y Aguas,
Dirección Estadal Nueva Esparta, La Asunción, Isla de Margarita, Venezuela
RESUMEN. La epibiosis es una estrategia común en muchos organismos acuáticos, y puede
constituir una herramienta de estudio muy valiosa en ecología y conservación. Las ballenas barba-
das conforman un taxón muy vulnerable a las pesquerías, lo que exige grandes esfuerzos para su
preservación. El varamiento de un ejemplar macho de Balaenoptera physalus en aguas del nororien-
te venezolano permitió evaluar puntualmente el fenómeno epibiótico. El tegumento del cetáceo fue
evaluado in situ, trasladándose algunas barbas al laboratorio para su estudio pormenorizado. El
único epibionte observado, aunque en número muy abundante, fue el copépodo harpacticoide
Balaenophilus unisetus. Se describen los diferentes estadios de desarrollo detectados: adulto, cope-
poditos (cinco) y nauplios (tres), acompañándose de ilustraciones y las mediciones pertinentes. Se
presentan y discuten aspectos morfológicos, biogeográficos y de hospedero. Resalta de este estudio:
la expansión del ámbito geográfico del copépodo, siendo el primer registro en aguas del Atlántico
Occidental, caribeñas y venezolanas; la observación de algunos pocos caracteres morfológicos dis-
crepantes a los previamente descritos, los cuales pudieran referir a distintos morfotipos del epibion-
te; y la primera detección de un tercer estadio naupliar para B. unisetus.
Palabras clave: Ballena de aleta, copépodos epibiontes, mamíferos marinos, distribución geográfi-
ca, Mar Caribe.
Epibiosis by Balaenophilus unisetus (Copepoda: Harpacticoida) in fin whale, Balaenoptera
physalus (Mysticeti: Balaenopteridae), stranded in Margarita Island, Venezuela
ABSTRACT. Epibiosis is a common strategy in many aquatic organisms, and can be a very valu-
able study tool in ecology and conservation. Baleen whales are a very vulnerable taxon to fisheries,
which requires great efforts for their preservation. The stranding of a male specimen of
Balaenoptera physalus in northeastern Venezuelan waters made it possible to properly assess the
epibiotic phenomenon. The cetacean integument was evaluated in situ and some barbs were trans-
ferred to the laboratory for detailed study. The only epibiont observed, although in very abundant
numbers, was the harpacticoid copepod Balaenophilus unisetus. Different life stages were detected
and described: adult, copepodites (five), and nauplii (three), accompanied by illustrations and prop-
er measurements. Morphological, biogeographic and host-related features are presented and dis-
cussed. Highlights of this study are: the geographical scope expansion of the copepod, being the first
record in Western Atlantic, Caribbean, and Venezuelan waters; the observation of a few discrepant
morphological characters from those previously described, which could refer to different morpho-
types of the epibiont; and the first detection of a third naupliar stage for B. unisetus.
Key words: Fin whale, epibiont copepods, marine mammals, geographical distribution, Caribbean
Sea.
Marine and
Fishery Sciences
MAFIS
*Correspondence:
j_manuel_est_glln@hotmail.com
Received: 4 August 2020
Accepted: 29 September 2020
ISSN 2683-7595 (print)
ISSN 2683-7951 (online)
https://ojs.inidep.edu.ar
Journal of the Instituto Nacional de
Investigación y Desarrollo Pesquero
(INIDEP)
This work is licensed under a
Creative Commons Attribution-
NonCommercial-ShareAlike 4.0
International License
La epibiosis puede definirse como la coloniza-
ción de una superficie viva por animales o plantas
sésiles (Wahl et al. 1997). Muchos organismos
acuáticos han desarrollado estrategias de fijación
a superficies duras y relativamente estables pro-
porcionadas por otros seres vivos (Fernandez-
Leborans 2010). La epibiosis es un fenómeno
típicamente (aunque no exclusivo) acuático y
extremadamente común en el mar (Wahl 1989).
Los ensamblajes epibióticos constituyen modelos
apropiados para investigar los factores ecológicos
y evolutivos que gobiernan las relaciones simbió-
ticas siendo, además, herramientas útiles para el
seguimiento de los movimientos de los organis-
mos (Domènech et al. 2015).
Las ballenas barbadas son unos de los anima-
les vivos más grandes del planeta y han sufrido
una explotación muy intensa por parte del ser
humano (Bannister 2018). Bannister (2018) indi-
ca que cuatro de las 14 especies que agrupa el
Suborden Mysticeti Flower, 1864, se encuentran
en peligro. El rorcual común, Balaenoptera
physalus (Linnaeus, 1758), es una de las especies
más afectadas por la sobrepesca, habiendo colap-
sado varias operaciones balleneras por la dramá-
tica reducción de las poblaciones del cetáceo
(Aguilar y García-Vernet 2018). El interés por la
conservación de esta especie motivó medidas
como su incorporación a los listados de la Con-
vención sobre el Comercio Internacional de
Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silves-
tres (CITES, por sus siglas en inglés), lo cual
prohíbe la comercialización de ejemplares o de
sus productos y moratoria a la caza desde 1985
(Bolaños-Jiménez et al. 2015; Reilly et al. 2016).
Los estudios sobre epibiosis pueden servir para
apuntalar las estrategias de conservación de esta
especie, ya que arrojan luz sobre los patrones de
ocurrencia geográfica, salud, estacionalidad y
comportamiento, entre otros muchos aspectos
(Pinou et al. 2019).
Existe muy poca información disponible sobre
epibiosis en el rorcual común, obteniéndose algu-
nos datos de los trabajos de Allen (1916), Mac-
kintosh y Wheeler (1929), Mackintosh (1942),
Bannister y Grindley (1966), Raga y Sanpera
(1986), Badillo Amador et al. (2006), Ciçek et al.
(2007), Mogoe et al. (2014) y Pino Álvarez
(2014). Una oportunidad singular de evaluar el
fenómeno epibiótico en B. physalus se obtuvo
con el varamiento de un ejemplar ocurrido en las
coordenadas 10° 59′ 32,28″ N y 64° 23′ 40,46″ W,
sector Los Cocoteros, Península de Macanao, en
el extremo occidental de la Isla de Margarita,
Estado de Nueva Esparta, Venezuela (Esteves et
al. 2018).
El ejemplar varado, un macho adulto de 19,9 m
de longitud, llegó vivo a la playa, aunque en
muy malas condiciones, muriendo al poco tiem-
po, lo cual permitió la revisión minuciosa de
todo el tegumento aún vivo. Ningún epibionte
fue detectado en este órgano. Varias barbas fue-
ron extraídas, embolsadas y transportadas hasta
el laboratorio de Parasitología, Patología y Pro-
filaxis de la Escuela de Ciencias Aplicadas del
Mar (ECAM), Universidad de Oriente, núcleo
Nueva Esparta (UDONE), donde se mantuvie-
ron refrigeradas hasta su evaluación. Las barbas
exhibían parches amarillentos dispersos, a los
cuales se realizó un raspado superficial para
recopilar posibles epibiontes presentes. Por
medio de microscopios estereoscópico (Motic
SFC12-N2TG) y óptico (Motic B1-220ASC) se
logró la observación de los organismos presen-
tes, los cuales fueron fotografiados con la ayuda
de una cámara SONY Cyber-shot HD AVCHD
Exmor R sobrepuesta a los oculares de los
microscopios. Ejemplares de los diferentes esta-
dios vitales fueron depositados como vouchers
en la Colección Parasitológica de la Escuela de
Ciencias Aplicadas del Mar de la Universidad de
Oriente. Algunos especímenes fueron traslada-
dos al Centro de Microscopía Electrónica “Dr.
Ernesto Palacios Prü”, de la Universidad de Los
Andes, Mérida. Allí, las muestras fueron deshi-
dratadas en una serie creciente de alcoholes,
colocadas en un soporte sobre una cinta adhesi-
va de carbono conductora de doble cara, y
266 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
expuestas durante 24 h en una campana de dese-
cación. Posteriormente, las muestras fueron
metalizadas con una capa de iones de oro de 25-
30 nm utilizando un ionizador Engineering IB2.
Finalmente, fueron observadas y analizadas con
un microscopio electrónico de barrido (MEB)
Hitachi S-2500.
Las barbas constituyeron el único microhábitat
en donde se encontraron epibiontes, correspon-
dientes a individuos de una especie de copépodo
en diferentes etapas de desarrollo y en gran canti-
dad. La ubicación sistemática de este epibionte y
su descripción se suministra a continuación.
Orden Harpaticoida Sars, 1903
Familia Balaenophilidae Sars, 1910
Género Balaenophilus Aurivillius, 1879
Especie Balaenophilus unisetus Aurivillius,
1879
Figuras 1-3
Balaenophilus unisetus Aurivillius 1879: 5,
láminas 1-4; Cocks 1885: 135; Collett 1886: 255,
figuras a-d; Lillie 1910: 786; Allen, 1916: 233,
242; Mackintosh 1942: 213; Lang 1948: 584,
figura 239; Vervoort and Tranter 1961: 70, figuras
1-6; Bannister and Grindley 1966: figura 1, lámi-
na XXVIII; Aguilar Vila 1985: 42; Raga and San-
pera 1986: 493, figura 1; Dalla Rosa and Secchi
1997: 427, figura 3; Ogawa et al. 1997: 698,
Badillo et al 2006: 751, figuras 1, 3; Badillo
Amador 2007: 55, figuras 5.1, 5.3; Aznar et al.
2010: 299; Raga et al. 2018: 680.
Balaenophilus unisetis Sars, 1910: 347, lámi-
nas CCXXIX y CCXXX.
Material examinado
Seis hembras adultas, cuatro hembras ovígeras,
ocho machos adultos, quince nauplios, treinta
copepoditos. En depósito diez especímenes pre-
servados en alcohol, números de catálogo CPE-
CAM-006a al CPECAM-006e, y dos ejemplares
montados permanentemente en láminas, CPE-
CAM-006f.
La morfología de los ejemplares evaluados
coincide muy bien con lo descrito por Aurivillius
(1879), Vervoort y Tranter (1961) y Bannister y
Grindley (1966). La nomenclatura de las estruc-
turas anatómicas del copépodo se ajustó a lo esta-
blecido por Coull (1977) y Ferrari y Dahms
(2007).
Hembras
Cuerpo alargado, cilíndrico, atenuado posterior-
mente, con una longitud promedio de 2,2 mm (1,9-
2,4 mm), desde el extremo del rostro hasta el final
de las ramas caudales. Setas caudales alcanzando
aproximadamente el 61% de la longitud corporal.
Relación largo:ancho de 7:1 (Figuras 1 A y 2 A).
Una ligera constricción medial divide el cuerpo en
prosoma y urosoma (Figura 1 A y 1 B). Prosoma
compuesto por cefalotórax, fusionado a un primer
somito toráxico, y tres segmentos toráxicos libres
(2-4). Rostro de tamaño moderado, no fusionado
al cefalotórax, constituido por una placa triangular
ligeramente curvada hacia abajo, de extremos
romos (Figura 1 C). Cefalotórax liso, considera-
blemente curvado hacia abajo en vista lateral, lige-
ramente más ancho posteriormente (Figuras 1 A y
2 A). Segmentos toráxicos libres sin placas epime-
rales, muy similares, igualando en longitud combi-
nada al cefalotórax. Urosoma constituido por
somito portador de la pata 5, somito genital doble
(somito genital y tercer urosomito fusionado), que
lleva los sacos ovígeros de la hembra, dos uroso-
mitos y un somito anal. Este último armado por
una extensión central posterior de su superficie
dorsal, denominado en este trabajo proceso escua-
miforme terminal, el cual puede llegar al margen
anterior de la inserción de las ramas caudales
(Figura 2 B), terminando en una punta ligeramente
redondeada. Dos ovisacos alargados eventualmen-
te presentes, de aproximadamente 0,35 mm. Cada
uno contentivo de aproximadamente 14 huevos.
Anténula corta, aproximadamente la mitad del
largo del cefalotórax. Unirramosa, integrada por
nueve segmentos. Quinto segmento con una pro-
yección distal. Número de setas en segmentos: 1
267
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
en el segundo, 10 en el tercero, 7 en el cuarto, 3
en el quinto, incluyendo 1 estetasco, 1 en el sexto,
2 en el séptimo, 3 en el octavo, 6 en el noveno
(Figura 2 C).
Antena birramosa, con segmento coxal muy
pequeño. Exopodo reducido, bisegmentado, deri-
vado del primer segmento del endopodo (aloba-
se), con segmento apical muy pequeño, coronado
con 2 setas. Alobase robusta, de longitud mayor a
la de los otros segmentos combinados, con una
hilera de setas mediales. Segmento libre del endo-
podo articulado en ángulo recto a la alobase, por-
tando un diente grueso en su margen externo y 7
garras ganchudas fuertes, 4 cortas y rectas y 3 lar-
gas y muy curvadas, de tamaño creciente hacia el
margen externo (Figura 2 D).
Los primeros apéndices orales (labrum, parag-
nato, mandíbula, maxílula y maxila) muy peque-
ños. No se pudieron recuperar durante la disec-
ción, por lo cual se omite su descripción.
268 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
500 µm
500 µm
B
A
C
Figura 1. Balaenophilus unisetus. Microfotografías de ejemplares adultos en vista lateral: macho (A), hembra (B) y MEB (C) de
extremo anterior de hembra.
Figure 1. Balaenophilus unisetus. Photomicrographs of adult specimens in lateral view: male (A), female (B), and SEM (C) of
the anterior end of female.
269
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
Figura 2. Balaenophilus unisetus. Hembra: habitus lateral (A), anténula (B), antena (C), maxilípedo (D), primera pata natatoria
(E), tercera pata natatoria (F), quinta pata natatoria (G) y furca caudal (vista dorsal) (H). Macho: habitus lateral (I), anté-
nula (J) y primera pata natatoria (K).
Figure 2. Balaenophilus unisetus. Female: lateral habitus (A), antenule (B), antenna (C), maxilliped (D), first swim leg (E), third
swim leg (F), fifth swim leg (G), and caudal furcation (dorsal view) (H). Male: lateral habitus (I), antenula (J), and first
swimming leg (K).
I
500 µm
F
300 µm
K
300 µm
150 µm
J
150 µm
E
A
500 µm
B
150 µm
C
150 µm
150 µm
D
G
150 µm
H
150 µm
270 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
Figura 3. Balaenophilus unisetus. A) Microfotografías de estadios naupliares observados. B) MEB de habitus de nauplios 3 en
vista ventral. C) Ilustración destacando estructuras anatómicas de nauplios 2. D) MEB de antena de nauplios 3. E)
Ilustración de antena de nauplios 3. gn-1: nauplio 1, gn-2: nauplio 2, gn-3: nauplio 3.
Figure 3. Balaenophilus unisetus. A) Photomicrographs of observed naupliar stages. B) SEM of nauplii habitus 3 in ventral view.
C) Illustration highlighting anatomical structures of nauplii 2. D) SEM of nauplii antenna 3. E) Illustration of antenna
of nauplii 3. gn-1: nauplius 1, gn-2: nauplius 2, gn-3: nauplius 3.
A
C
100 µm
E
50 µm
B
D
Maxilípedo robusto, trisegmentado, desarrolla-
do como órgano prensil (sub-quela), de aproxima-
damente 0,35 mm. Sincoxa corta, dotada de dos
parches mediales de setas muy cortas y 2 setas lar-
gas en su margen distal interno. Base más ancha y
larga que otros segmentos, armada internamente
con dos coronas de setas. Endopodo modificado
como garra fuerte, provista de una seta larga en el
margen medial interno (Figura 2 E).
Primera pata natatoria mucho más desarrollada
que las siguientes. Birramosa, con ambas ramas
finalizando en fuertes garras curvadas con fun-
ción prensil. Precoxa con borde distal espinulado.
Coxa alargada, cilíndrica, con borde interno espi-
nulado. Base de similar longitud, pero más ancha,
con ambos márgenes espinulados, con seta larga
ubicada en el cuarto anterior del margen interno.
Exopodo de menor longitud que el endopodo,
provistos de 3 segmentos: primer segmento corto,
con una espina distal; el segundo 3 veces más
largo que ancho, con una hilera de espínulas y
una espina medial en el margen externo; tercero
tan ancho como largo, basalmente con 3 garras
accesorias y apicalmente con 2 garras fuertes des-
iguales y 2 setas largas (Figura 2 F).
Patas natatorias 2-4 birramosas, todas con exo-
podo trisegmentado. Endopodo bisegmentado en
la segunda y monosegmentado en la tercera y
cuarta (Figura 2 G). Coxas y bases con márgenes
espinulosos. Respondiendo a la siguiente fórmula
setaria:
Pata 2 coxa 0-0 base 1-0
exopodo I-0; I-1; III,2,2
endopodo 0-0; 0,2,1
Pata 3 coxa 0-0 base 1-0
exopodo I-0; I-1; II,2,2
endopodo 0,2,0
Pata 4 coxa 0-0 base 1-0
exopodo I-0; I-1; I,2,2
endopodo0,2,0
Quinta pata natatoria birramosa, reducida, ape-
nas con un basoendopodo y un exopodo. Basoen-
dopodo armado con 5 setas, 3 externas largas y 2
medianas; provisto además con un lóbulo externo
dotado de una seta larga. Exopodo portando 3
setas largas y 2 cortas (Figura 2 H).
Machos
Cuerpo alargado, muy similar al de la hembra.
Se describen solo aquellos elementos discrepan-
tes. Longitud promedio de 2,0 mm (1,8-2,3 mm),
desde el rostro hasta la inserción de las setas cau-
dales. Setas caudales alcanzando aproximada-
mente el 48% de la longitud corporal (Figuras 1
B y 2 I).
Anténula con primer segmento levemente más
grande que el de la hembra, de aproximadamente
0,22 mm. Número de setas en segmentos: 2 en el
primero, 2 en el segundo, 3 en el tercero, 4 en el
cuarto, incluyendo 1 estetasco, 3 en el quinto, 3
en el sexto, 3 en el séptimo, 5 en el octavo, 3 en
el noveno (Figura 2 J).
Primera pata natatoria más robusta que en la
hembra. Coxa 2,3 veces más larga que ancha (3
veces en la hembra). Coxa y base provistas de hile-
ras de parches pilosos en tercio distal (Figura 2 K).
Nauplios
Cuerpo muy diferente al del adulto, masivo,
sin divisiones, más ancho que largo, guardando
una proporción cercana a 1:0,8 (Figura 3 A, 3 B y
3 C). Se distinguieron tres estadios naupliares,
atendiendo a su morfología y dimensiones (Figu-
ra 3 A).
Primer nauplio de aproximadamente 0,18 mm
de longitud (0,15-0,20). Se aprecian 3 pares de
apéndices: anténula, antena y mandíbula. Anténu-
las como un primordio, sin segmentación, con 4
setas apicales, 1 corta setulosa y 3 largas lisas.
Antena birramosa, con coxa alargada y serrada,
base alargada y endopodo como una garra curva-
da; exopodo cilíndrico, rematado con 2 penachos,
cada uno con 2 setas setulosas. Mandíbula rudi-
mentaria, con dos setas y una garra. Ramas cau-
dales en forma de proyecciones posteriores del
caparazón.
271
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
Segundo nauplio muy similar al primero, pero
de mayor tamaño y con apéndices más desarrolla-
dos. Longitud promedio de 0,24 mm (0,21-0,26).
Aparece como un primordio la maxílula.
Tercer nauplio de aproximadamente 0,30 mm
de longitud (0,27-0,32). Exopodo de antena
bisegmentado; primer segmento cilíndrico y
largo, con una espina larga curvada en posición
medial y otra larga y recta distal, ambas en el
margen interno; segundo segmento muy corto,
rematado en 2 penachos, cada uno con 3 setas
setulosas (Figura 3 D y 3 E). Base muy alargada,
dilatada medialmente, armada con una espina dis-
tal corta. Endopodo más fuerte y curvado.
Copepoditos
Se pudieron distinguir cinco estadios juveniles
o copepoditos, morfológicamente muy parecidos
al adulto, diferenciándose primordialmente por
varios parámetros morfológicos que se incremen-
tan progresivamente según avanzan los estadios,
como su longitud, la complejidad de los apéndi-
ces, el número de segmentos corporales visibles,
y su proporción largo-ancho.
Copepodito 1 de largo promedio 0,45 mm
(0,44-0,46), con una proporción ancho:largo de
3:1. Provisto de 3 segmentos visibles. Copepodito
2 de largo promedio 0,79 mm (0,74-0,84), con
una proporción ancho:largo de 4:1. Provisto de 4
segmentos visibles. Copepodito 3 de largo pro-
medio 0,90 mm (0,83-1,02), con una proporción
ancho:largo de 5:1. Provisto de 5 segmentos visi-
bles. Copepodito 4 de largo promedio 1,25 mm
(1,09-1,42), con una proporción ancho:largo de
6:1. Provisto de 6 segmentos visibles. Copepodito
5 de largo promedio 1,61 mm (1,46-1,75), con
una proporción ancho:largo de 6.5:1. Provisto de
7 segmentos visibles.
El copépodo B. unisetus ha sido referido en
asociación con al menos cuatro especies de balle-
nas del Género Balaenoptera (Tabla 1), aunque
no se puede descartar la ocurrencia del mismo en
otros misticetos. El presente constituye apenas el
quinto estudio que registra al crustáceo vinculado
al rorcual común.
Descripciones detalladas de B. unisetus en
fase adulta ya fueron proporcionadas por Aurivi-
llius (1879) en su registro original, y las posterio-
res contribuciones de Sars (1910), Vervoort y
Tranter (1961) y Bannister y Grindley (1966). La
gran mayoría de las características descritas en
este manuscrito concuerdan perfectamente con
las proporcionadas en los trabajos citados, notán-
dose escasas discrepancias. En primer lugar, el
proceso escuamiforme terminal señalado en el
somito anal no se evidencia en las descripciones
previas, pero se aprecia en las ilustraciones de
dichos trabajos. En segundo lugar, aunque hay
solapamiento importante en los rangos de tallas
de los adultos con los proporcionados previa-
mente, este trabajo incluye clases inferiores.
Finalmente, la presencia de una tercera etapa
naupliar.
Muy pocas referencias se tienen de los esta-
dios naupliares de B. unisetus, destacando las de
Aurivillius (1879) y Bannister y Grindley
(1966), quienes ofrecieron datos sobre aspectos
anatómicos y merísticos. En ambos trabajos se
indica la presencia de dos estadios naupliares,
uno menos que lo observado en el estudio actual,
lo cual podría deberse a un reducido tamaño
muestral de las investigaciones previas. Aunque
algunos investigadores sostienen que todos los
Harpacticoida tienen seis estadios naupliares en
su desarrollo (Sarvala 1977), otros plantean la
existencia de desarrollos abreviados, con menos
estadios (Chullasorn et al. 2012). En consonancia
con lo anterior, Dahms y Qian (2004) indican
que las especies harpacticoides de vida libre tie-
nen seis fases de nauplios, mientras que los leci-
totróficos y simbiontes, como es el caso de B.
unisetus, poseen menos. Ogawa et al. (1997)
reportan una sola fase naupliar en su descripción
de Balaenophilus umigamecolus. La presente
constituye la primera reseña de un tercer estadio
naupliar en miembros de esta familia de copépo-
dos. Todos los antecedentes referidos coinciden
272 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
en que hay pocas diferencias morfológicas entre
estas fases vitales, destacándose el incremento en
dimensiones.
Las discrepancias son insuficientes para poner
en duda su identidad. Ejemplares de B. unisetus
provenientes de diferentes localidades han sido
comparados en varias oportunidades, resultando
virtualmente idénticos. Estas diferencias podrían
indicar que las descripciones anteriores estuvieron
incompletas, debido a la escasez de las muestras
evaluadas, la condición de las mismas o, más pro-
bablemente, a que existen diferentes morfotipos
de esta especie alrededor del globo. Sin embargo,
hay que recordar que Rossel y Martínez Arbizu
(2019) refieren que, incluso en entornos amplia-
mente estudiados como el Mar del Norte, la diver-
sidad de copépodos harpacticoides está muy
subestimada por la existencia de especies crípti-
cas. Al respecto, Aznar et al. (2010) indican que en
los copépodos puede manifestarse un proceso de
especiación tras sutiles diferencias morfológicas.
La realización de estudios moleculares permitirá
una visión más clara de las relaciones filogenéti-
cas existentes entre los miembros de este taxón de
diferentes localidades de su rango de distribución.
Aunque B. unisetus ha sido referido en diferen-
tes especies de ballenas barbadas en diversas
áreas geográficas (Tabla 1), hasta donde se tiene
conocimiento, el presente constituye el primer
registro del copépodo en aguas venezolanas, cari-
273
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
Tabla 1. Registros previos del copépodo Balaenophilus unisetus en miembros del Género Balaenoptera.
Table 1. Previous records of the copepod Balaenophilus unisetus in members of the Genus Balaenoptera.
Especie Mar u océano País o territorio Referencia
Balaenophilus borealis Mar de Barents W Noruega Collett (1886)
Océano Atlántico S Sudáfrica Bannister y Grindley (1966)
Océano Atlántico S Islas Georgias del Sur, Argentina Bannister y Grindley (1966)
Océano Índico W Sudáfrica Bannister y Grindley (1966)
Balaenophilus edeni Océano Atlántico S Sudáfrica Bannister y Grindley (1966)
Balaenophilus musculus Mar de Barents W Noruega Aurivillius (1879)
Mar de Barents W Noruega Cocks (1885)
Océano Atlántico N Irlanda Lillie (1910)
Océano Índico E Australia Vervoort y Tranter (1961)
Océano Atlántico S Sudáfrica Bannister y Grindley (1966)
Océano Atlántico S Islas Georgias del Sur, Argentina Bannister y Grindley (1966)
Océano Índico W Sudáfrica Bannister y Grindley (1966
Océano Atlántico SW Brasil Dalla Rosa y Secchi (1997)
Balaenophilus physalus Océano Atlántico S Sudáfrica Bannister y Grindley (1966)
Océano Atlántico S Islas Georgias del Sur, Argentina Bannister y Grindley (1966)
Océano Pacífico SE Chile Bannister y Grindley (1966)
Océano Índico W Sudáfrica Bannister y Grindley (1966)
Océano Atlántico E España Raga y Sanpera (1986)
Océano Atlántico E España Badillo et al. (2006)
Océano Atlántico E España Badillo Amador (2007)
Mar Caribe Venezuela Este estudio
beñas y del Atlántico Occidental. La fauna para-
sitaria en cetáceos del Mar Caribe es pobremente
conocida, encontrándose información de acanto-
céfalos, eucéstodos, cirripedios, ciámidos, digé-
neos y nemátodos, pero no copépodos (Mignucci-
Giannoni et al. 1998; Colón-Llavina et al. 2009).
Un simbionte congenérico, Balaenophilus mana-
torum, fue descrito en otro mamífero acuático, el
manatí Trichechus manatus, en aguas caribeñas
(Suárez-Morales et al. 2010).
Los estudios parasitológicos han sido aplicados
para obtener información sobre la estructura
poblacional de sus hospederos, su distribución
filogeográfica, patrones de migración y biología
general (Roumbedakis et al. 2018). Consecuente-
mente, son útiles como elementos discriminato-
rios entre poblaciones, pudiendo ser aprovechados
en el manejo adecuado y conservación de recursos
acuáticos (Marcogliese 2004). No obstante, Bal-
buena et al. (1995) establecían que el uso de pará-
sitos como indicadores biológicos no ha recibido
la atención necesaria en mamíferos marinos.
B. unisetus tiene condiciones para constituir un
indicador biológico, haciendo falta que se realicen
más estudios para su aprovechamiento.
REFERENCIAS
AGUILAR A, GARCÍA-VERNET R. 2018. Fin whale,
Balaenoptera physalus. En: WÜRSIG B, THE-
WISSEN JGM, KOVACS K, editores. Encyclope-
dia of marine mammals. 3ra ed. Londres: Aca-
demic Press. p. 368-371.
AGUILAR VILA A. 1985. Biología y dinámica
poblacional del rorcual común (Balaenoptera
physalus) en las aguas ibéricas [tesis docto-
ral]. Barcelona: Facultad de Biología, Univer-
sidad de Barcelona. 58 p.
ALLEN GM. 1916. The whalebone whales of New
England. Mem Bost Soc Nat Hist. 8 (2): 106-
322.
AURIVILLIUS POC. 1879. On a new genus and
species of Harpacticida. Bihang till K Svenska
Vet Akad Handligar. 5 (18): 1-16.
AZNAR FJ, BADILLO FJ, MATEU P, RAGA JA. 2010.
Balaenophilus manatorum (Ortíz, Lalana and
Torres, 1992) (Copepoda: Harpacticoida)
from loggerhead sea turtles, Caretta caretta,
from Japan and the western Mediterranean:
amended description and geographical com-
parison. J Parasitol. 96 (2): 299-307.
BADILLO FJ, PUIG L, MONTERO FE, RAGA JA,
AZNAR FJ. 2006. Diet of Balaenophilus spp.
(Copepoda: Harpacticoida): feeding on kera-
tin at sea? Mar Biol. 151 (2): 751-758.
BADILLO AMADOR FJ. 2007. Epizoítos y parásitos
de la tortuga boba (Caretta caretta) en el
Mediterráneo occidental [tesis doctoral].
Valencia: Facultad de Ciencias Biológicas,
Universitat de Valencia. 262 p.
BALBUENA JA, AZNAR FJ, FERNÁNDEZ M, RAGA
JA. 1995. Parasites as indicators of social
structure and stock identity of marine mam-
mals. En: BLIX AS, WALLØE L, ULLTANG Ø,
editores. Whales, seals, fish and man. Vol. 4.
Elsevier. p. 133-139.
BANNISTER JL. 2018. Baleen whales (Mysticeti).
En: WÜRSIG B, THEWISSEN JGM, KOVACS K,
editores. Encyclopedia of marine mammals.
3ra ed. Londres: Academic Press. p. 62-69.
BANNISTER JL, GRINDLEY JR. 1966. Notes on Bal-
aenophilus unisetus P.O.C. Aurivillius, 1879,
and its occurrence in the southern hemisphere
(Copepoda, Harpacticoida). Crustaceana. 10:
296-302.
BOLAÑOS-JIMÉNEZ J, BERMÚDEZ-VILLAPOL LA,
VILLARROEL-MARIN AJ. 2015. Ballena rorcual
común. En: RODRÍGUEZ JP, GARCÍA-RAWLINS
A, ROJAS-SUÁREZ F, editores. Libro rojo de la
fauna venezolana. Caracas: Provita y Funda-
ción Empresas Polar. p. 18-20.
CHULLASORN S, DAHMS H-U, IWASAKI N, KANG-
TIA P, FERRARI FD, JEON HJ, YANG W-X. 2012.
Naupliar development of an ancorabolid, Par-
alaophontodes sp. (Copepoda: Harpacticoida)
sheds light on harpacticoid evolution. Zool
274 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
Stud. 51 (3): 372-382.
CIÇEK E, ÖKTENER A, CAPAR OB. 2007. First
report of Pennella balaenopterae Koren and
Danielssen, 1877 (Copepoda: Pennelidae)
from Turkey. Turkiye Parazitol Derg. 31 (3):
239-241.
COCKS AH. 1885. Additional notes on the fin-
whale fishery on the north european coast.
Zoologist. 3 (9): 134-142.
COLLETT R. 1886. On the external characters of
Rudolphi’s rorqual (Balaenoptera borealis).
Proc Zool Soc London. 17-18: 243-265.
COLÓN-LLAVINA MM, MIGNUCCI-GIANNONI AA,
MATTIUCCI S, PAOLETTI M, NASCETTI G,
WILLIAMS JREH. 2009. Additional records of
metazoan parasites from Caribbean marine
mammals, including genetically identified
anisakid nematodes. Parasitol Res. 105 (5):
1239-1252.
COULL BC. 1977. Marine flora and fauna of the
Northeastern United States. Copepoda:
Harpacticoida. NOAA Tech Rep NFMS. 49.
DAHMS H-U, QIAN P-Y. 2004. Life histories of the
Harpacticoida (Copepoda, Crustacea): a com-
parison with meiofauna and macrofauna. J Nat
Hist. 38 (14): 1725-1734.
DALLA ROSA L, SECCHI ER. 1997. Stranding of a
blue whale (Balaenoptera musculus) in
Brazil: ‘true’ or pigmy? (SC/48/SH20). Rep
Int Whal Commn. 47: 425-430.
DOMÈNECH F, BADILLO AMADOR FJ, RAGA JA,
AZNAR FJ. 2015. Epibiont communities of
loggerhead marine turtles (Caretta caretta) in
the western Mediterranean: influence of geo-
graphic and ecological factors. J Mar Biol
Assoc UK. 95 (4): 851-861.
ESTEVES J, FIGUEREDO A, ACOSTA R, LIRA C, BER-
MÚDEZ-VILLAPOL LA. 2018. Primer registro de
la interacción entre Isistius sp. (Elasmobran-
chii: Dalatiidae) y Balaenoptera physalus
(Mysticeti: Balaenopteridae) en aguas venezo-
lanas. Bol Invest Mar Cost. 47 (1): 43-149.
FERNANDEZ-LEBORANS G. 2010. Epibiosis in
Crustacea: an overview. Crustaceana. 83 (5):
549-640.
FERRARI FD, DAHMS H-U. 2007. Post-embryonic
Development of the Copepoda. Crustaceana
Monographs. Vol. 8. Boston: Brill. 256 p.
LANG K. 1948. Monographie der Harpacticiden.
Lund: Hakan Ohlsson Booksellers. 1682 p.
LILLIE DG. 1910. Observations on the anatomy
and general biology of some members of the
larger Cetacea. Proc Zool Soc London. 1910:
769-792.
MACKINTOSH NA. 1942. The southern stocks of
whalebone whales. Discov Reports. XXII. p.
197-300.
MACKINTOSH NA, WHEELER JFG. 1929. Southern
blue and fin whales. Discov Reports. 1: 257-
540.
MARCOGLIESE DJ. 2004. Parasites: small players
with crucial roles in the ecological theater.
Ecohealth. 1 (2): 151-164.
MIGNUCCI-GIANNONI AA, HOBERG EP, SIEGEL-
CAUSEY D, WILLIAMS JREH. 1998. Metazoan
parasites and other symbionts of cetaceans in
the Caribbean. J Parasitol. 84 (5): 939-946.
MOGOE T, BANDO T, MAEDA H, KATO H, OHSUMI
S. 2014. Biological observations of fin whales
sampled by JARPAII in the Antarctic
(SC/F14/J10). Scientific Contribution of the
Institute of Cetacean Research presented to
the IWC/SC Review Workshop of the Japan-
ese Whale Research Program under Special
Permit in the Antarctic-Phase II (JARPAII),
February 2014. 18 p.
OGAWA K, MATSUZAKI K, MISAKI H. 1997. A new
species of Balaenophilus (Copepoda:
Harpacticoida), an ectoparasite of a sea turtle
in Japan. Zoolog Sci. 14 (4): 691-700.
PINO ÁLVAREZ JJ. 2014. Sobre algunos parásitos
de cetáceos observados en la factoría ballenera
de Balea (Cangas, Pontevedra, Galicia, NO
España). Ballenas. 2: 1-10.
PINOU T, DOMÈNECH F, LAZO-WASEM EA,
MAJEWSKA R, PFALLER JB, ZARDUS JD,
ROBINSON NJ. 2019. Standardizing sea turtle
epibiont sampling: Outcomes of the Epibiont
275
ESTEVES ET AL.: BALAENOPHILUS UNISETUS EN BALAENOPTERA PHYSALUS
Workshop at the 37th International Sea Turtle
Symposium. Mar. Turt. Newsl. 157: 22-32.
RAGA JA, FERNÁNDEZ M, BALBUENA JA, AZNAR
FJ. 2018. Parasites. En: WÜRSIG B, THEWISSEN
JGM, KOVACS K, editores. Encyclopedia of
marine mammals. 3ra ed. Londres: Academic
Press. p. 678-686.
RAGA JA, SANPERA C. 1986. Ectoparásitos y epi-
zoitos de Balaenoptera physalus (L., 1758) en
aguas atlánticas ibéricas. Investig Pesq. 50 (4):
489-498.
REILLY SB, BANNISTER JL, BEST PB, BROWN M,
BROWNELL RL, BUTTERWORTH DS, CLAPHAM
PJ, COOKE J, DONOVAN GP, URBÁN J, ZERBINI
AN. 2016. Balaenoptera physalus. IUCN Red
List of Threatened Species; [actualizado 6
marzo 2016; consultado 4 marzo 2017].
http://www.iucnredlist.org/details/2478/0.
ROSSEL S, MARTÍNEZ ARBIZU P. 2019. Revealing
higher than expected diversity of Harpacticoi-
da (Crustacea: Copepoda) in the North Sea
using MALDI-TOF MS and molecular bar-
coding. Sci Rep. 9 (9182): 1-14. doi:10.1038/
s41598-019-45718-7
ROUMBEDAKIS K, DRÁBKOVÁ M, TYML T, DI
CRISTO C. 2018. A perspective around
cephalopods and their parasites, and sugges-
tions on how to increase knowledge in the
field. Front Physiol. 9: 1573.
SARS GO. 1910. An account of the Crustacea of
Norway with short descriptions and figures of
all the species. Vol. V. Copepoda Harpacticoi-
da. Part XXIX-XXX: Tachidiidae, Metidae,
Balaenophilidae, supplement. Bergen: The
Bergen Museum. p. 337-368.
SARVALA J. 1977. The naupliar development of
six species of freshwater harpacticoid Cope-
poda. Ann Zool Fennici. 14 (3): 135-161.
SUÁREZ-MORALES E, MORALES-VELA B, PADILLA-
SALDÍVAR J, SILVA-BRIANO M. 2010. The cope-
pod Balaenophilus manatorum (Ortíz, Lalana
and Torres, 1992) (Harpacticoida), an epibiont
of the Caribbean manatee. J Nat Hist. 44 (13-
14): 847-859.
VERVOORT W, TRANTER D. 1961. Balaenophilus
unisetus P.O.C. Aurivillius (Copepoda
Harpacticoida) from the southern Hemisphere.
Crustaceana. 3 (1): 70-84.
WAHL M. 1989. Marine epibiosis. I. Fouling and
antifoulinig: some basic aspects. Mar Ecol
Prog Ser. 58: 175-189.
WAHL M, HAY ME, ENDERLEIN P. 1997. Effects of
epibiosis on consumer-prey interactions.
Hydrobiologia. 355: 49-59.
276 MARINE AND FISHERY SCIENCES 33 (2): 265-276 (2020)
